terça-feira, 11 de outubro de 2016

SÉRIE TEXTOS DIDÁTICOS: ANO 2016



EVOLUÇÃO DO MEIOSPORÂNGIO NAS EMBRIÓFITAS (PLANTAS TERRESTRES)

Prof. Dr. Cid José Passos Bastos
Universidade Federal da Bahia
Instituto de Biologia
Laboratório de Taxonomia de Briófitas – BrioFLORA
I - CONSIDERAÇÕES GERAIS

                Meiosporângio é um tipo de esporângio (estrutura produtora de esporos) que produz esporos através de divisão meiótica, diferentemente do mitosporângio, que forma os esporos por mitose. O meiosporângio aparece tanto no ciclo haplôntico, nesse caso representado pelo zigoto, quanto no ciclo haplodiplôntico (alternância de fases nucleares ou de gerações), sendo formado no esporófito. Como já pode ser percebido, o meiosporângio só se forma após a ocorrência de fusão gamética (fecundação) ou por fusão de células vegetativas (somatogamia, de ocorrência apenas nos fungos basidiomicetos). Já o mitosporângio está relacionado a processos de multiplicação vegetativa (reprodução assexuada).
                Nas algas, especialmente nas clorofíceas e carofíceas que apresentam o ciclo haplôntico, o meiosporângio está representado pelo zigoto, o qual sofre meiose produzindo meiozoósporos, que irão formar os novos gametófitos (fase haploide produtora de gametas). Nas algas que apresentam o ciclo haplodiplôntico, o meiosporângio é uma estrutura formada no esporófito (fase diploide produtora de esporos). A forma e localização do meiosporângio, assim como o tipo de meiósporo formado (se meiozoósporos ou aplanósporos) variam conforme o grupo de algas.
                As Embriófitas (plantas terrestres) apresentam ciclo haplodiplôntico heteromorfo, cuja fase dominante pode ser o gametófito, como encontrado em todas as linhagens das briófitas, ou o esporófito, como nas traqueófitas (plantas vasculares). Nessas plantas, o meiosporângio sofreu profundas modificações ao longo do tempo evolutivo, culminando, nas plantas atuais, no ramo floral encontrado nas angiospermas.

II – O MEIOSPORÂNGIO DAS PRIMEIRAS PLANTAS TERRESTRES

                A colonização do ambiente terrestre (terrestrialização) pelas plantas foi um dos principais eventos evolutivos ocorridos no Planeta Terra. Como resultado dessa colonização, ocorreram profundas alterações na paisagem do Planeta, assim como em vários processos geomorfológicos e climáticos. Além disso, condicionou diversificação de vários grupos de organismos, especialmente dos metazoários e, possivelmente também, deve ter influenciado de alguma forma a diversificação dos fungos. Mas, essa colonização e ocupação de diversos hábitats no ambiente terrestre só foram possíveis com a dispersão, propiciada, principalmente, pelos meiósporos produzidos pelo esporófito. Contudo, o esporófito, desde as primeiras plantas terrestres, sofreu várias modificações na sua morfologia e funcionalidade, resultando no amplo domínio das angiospermas, plantas que apresentam os mais variados padrões morfofuncionais dos esporófitos.
                Mas, como deve ter sido o esporófito e, consequentemente, o meiosporângio das primeiras plantas terrestres? Não existem registros fósseis que assegurem como eram esses esporófitos e nem os gametófitos. Os fósseis mais abundantes estão representados por criptósporos, mais comumente esporos simples ou em díades ou tétrades (Strother 2016), indicando que foram produzidos por meiose. Esse fato seria uma evidência inequívoca da ocorrência de alternância de gerações no ambiente terrestre. Além disso, de acordo com Strother (2016), a ultraestrutura da parede lamelada desses criptósporos parece ser homóloga àquela encontrada nas Sphaerocarpales e em Haplomitrium (Marchantiophyta), e há evidências de que alguns desses criptósporos se desenvolveram através de endosporogênese (Strother 2016), como em muitas hepáticas (Marchantiophyta) atuais.
Para uma análise dessas primeiras plantas terrestres, devemos nos reportar ao seu grupo irmão, aquele que compartilha o mesmo ancestral comum mais recente. Evidências oriundas de várias filogenias recentes (Ruhfel et al. 2014) apontam as carofíceas e, entre essas, as Zygnematophyceae, ou um clado formado por Zygnematophyceae + Coleochaetophyceae, como o provável grupo irmão das plantas terrestres. Admitindo essa hipótese, temos que considerar que as algas carofíceas apresentam ciclo haplôntico e que as plantas terrestres apresentam ciclo haplodiplôntico. Dessa forma, admite-se que ocorreu uma modificação do ciclo haplôntico em haplodiplôntico. Tal modificação foi também discutida em outro texto elaborado pelo presente autor[1].
                Embora não se conheça como poderia ter sido o ancestral direto das primeiras plantas terrestres, bem como não se saiba como seria exatamente as primeiras populações; podemos, no entanto, reconhecer algum padrão ancestral, especialmente em relação ao esporófito, nas briófitas atuais, grupo de plantas que primeiro divergiu no ambiente terrestre. Contudo, há alguma evidência fóssil apontando para um estádio transicional, o qual poderia representar o padrão ancestral das primeiras plantas terrestres. Gerrienne & Gonez (2011) apontam para a possibilidade de que o passo inicial para a terrestrialização possa ser ilustrado por Agamachates casearius Taylor & Strother, do Cambriano, representado por um pacote sinecosporal (grupo de esporos contidos em um envelope delimitado por uma parede) contendo esporos em díades e alguns em tétrades; de acordo com Taylor & Strother (2009), as díades podem ter precedido as tétrades, indicando um estágio transicional na evolução da esporogênese em plantas, quando, então, a meiose se tornou mais coordenada e sincrônica.
                As briófitas atuais, entretanto, com suas três linhagens (Marchantiophyta, Bryophyta e Anthocerotophyta) parecem representar o estádio ancestral das primeiras plantas terrestres já bem diferenciadas. Nesse grupo de plantas, o esporófito cresce sobre o gametófito e permanece fixo a este durante o seu curto tempo de vida, sendo, assim, ao menos parcialmente dependente do gametófito para a sua sobrevivência. O esporófito nas briófitas é monosporangiado, uma vez que ele não é ramificado e está representado, ao menos em Marchantiophyta e Bryophyta, por um pé haustorial que o liga ao gametófito, um pedúnculo ou seta (eixo axial vegetativo áfilo) e um único esporângio (meiosporângio) no ápice; em Anthocerotophyta, o esporófito não apresenta seta, ou seja, o eixo axial vegetativo, mas apenas um esporângio alongado. Contudo, esse esporófito apresenta crescimento contínuo em razão da presença de um meristema basal persistente, e é clorofilado, o que lhe permite certa independência nutricional em relação ao gametófito.
                O meiosporângio das briófitas, em qualquer uma das linhagens é, conceptual e funcionalmente, um homosporângio, ou seja, um esporângio que produz um único tipo de esporo. Embora alguns musgos (Bryophyta) possam produzir esporos com tamanhos desiguais, um menor, outro um pouco maior, porém, esse fato não pode ser considerado como uma heterosporia, uma vez que ambos são produzidos por um mesmo meiosporângio. No caso de uma verdadeira heterosporia, dois tipos de meiosporângios são formados, cada um deles produzindo um tipo de esporo. Assim, no caso das briófitas, trata-se apenas de anisosporia. No caso das briófitas com anisosporia, o esporo menor desenvolve gametófito masculino e o esporo maior, gametófito feminino.
                Entre as plantas terrestres, os meiosporângios das briófitas não estão associados a folhas, em razão da ausência dessa estrutura no esporófito, que também não se ramifica e por isso apresenta apenas um único meiosporângio. Diferentemente das traqueófitas, o tecido esporogênico nas briófitas desenvolve-se ainda no embrião, mesmo após a diferenciação do eixo vegetativo axial (seta), como ocorre entre as Bryophyta e Marchantiophyta. Contudo, algumas linhagens basais de Bryophyta, como Sphagnopsida e Andreaeopsida, não desenvolvem seta, sendo o meiosporângio elevado por um pseudopódio, estrutura gametofítica, portanto, haploide.
                O modo de deiscência do meiosporângio (mecanismo de abertura do meiosporângio) varia entre as linhagens das briófitas. Em Bryophyta, aqueles que apresentam deiscência (musgos estegocárpicos), esta pode ser valvar ou helicoidal simples, como em algumas linhagens basais, ou ser opercular, como na maioria. Nos musgos cujo meiosporângio é indeiscente (sem mecanismo de abertura, os musgos cleistocárpicos), os meiósporos são liberados mediante rompimento da parede do meiosporângio. Nos musgos com deiscência opercular, pode ocorrer uma estrutura situada na periferia da boca ou estômio do meiosporângio, denominada peristômio. Essa estrutura é constituída de elementos denominados dentes. Cada dente do peristômio pode ser formado por uma única célula alongada (peristômio nematodonte), ou por uma (peristômio haplolepídeo) ou duas colunas (peristômio diplolepídeo) de células; nesse caso, denomina-se peristômio artrodonte. Em ambos os casos, os dentes do peristômio são formados por células mortas na maturidade, restando apenas as suas paredes verticais (Goffinet et al. 2009). O peristômio artrodonte pode apresentar um único anel de dentes (peristômio simples) ou em dois anéis de dentes (peristômio duplo). O peristômio apresenta movimentos higroscópicos que expulsa a massa de esporos expondo-a ao ar, já que o modo principal de dispersão é através do vento (anemofilia). Para maiores detalhes consultar obra sobre morfologia de briófitas.

III – O MEIOSPORÂNGIO DAS PRIMEIRAS TRAQUEÓFITAS (POLISPORANGIÓFITAS)

                As primeiras traqueófitas, genericamente denominadas polisporangiófitas devido aos seus múltiplos esporângios em razão das ramificações dicotômicas do eixo axial aéreo, apresentavam os seus meiosporângios no ápice dos ramos, como em muitas riniófitas e táxons basais às licófitas, como Cooksonia e táxons relacionados. Para uma melhor análise dos meiosporângios das primeiras traqueófitas, temos que considerar a forma, a deiscência e a posição dos meiosporângios, pois mudanças evolutivas ocorreram nesses três atributos.
                Em relação à forma, distinguem-se os seguintes tipos de meiosporângios: (1) Cilíndrico, como em Horneophyton, podendo possuir uma columela; (2) Fusiforme, como na maioria das riniófitas; (3) Elipsoidal, como em algumas riniófitas; (4) Espatulado, como alguns táxons relacionados à riniófitas (senso lato); (5) Reniforme, como em Cooksonia e todas as licófitas, atuais e extintas. Com relação à deiscência, observa-se que as primeiras traqueófitas apresentavam três tipos de deiscência: (1) Múltipla espiral, como em algumas riniófitas; (2) Longitudinal, como na maioria das riniófitas; (3) Transversal, como em Cooksonia e táxons relacionados, e nas licófitas. Vale ressaltar que os táxons com esporângios reniformes e espatulados apresentavam deiscência transversal, diferentemente daqueles que tinham esporângios fusiformes, cuja deiscência era longitudinal ou espiralada (Kenrick & Crane 1997).
 Considerando agora a posição do meiosporângio, todas as riniófitas, Cooksonia e táxons relacionados, apresentavam os seus meiosporângios em posição apical. No entanto, todas as licófitas, incluindo os táxons basais já extintos, pertencentes à Zoosterophyllales, possuíam os seus meiosporângios em posição lateral nos ramos. Dessa forma, pode ser assinalado uma grande mudança evolutiva que definiu a separação entre as licófitas e as riniófitas e táxons relacionados: a posição do meiosporângio, que passou de apical (nas riniófitas e táxons relacionados) para lateral (em todas as licófitas, extintas e atuais).

IV – O MEIOSPORÂNGIO DAS TRAQUEÓFITAS: HOMOSPORIA E HETEROSPORIA

                Todas as riniófitas e táxons relacionados, bem como as licófitas basais (Zoosterophyllales e Lycopodiales) são homosporadas, ou seja, apresentam homosporângios, os quais produzem apenas esporos de um único tipo, os quais irão desenvolver gametófitos monoicos, como se observa nas licófitas basais atuais e na maioria das monilófitas (samambaias). Provavelmente, os gametófitos bem desenvolvidos e, aparentemente, de vida livre de muitas riniófitas e táxons relacionados, eram monoicos.
A homosporia é, então, definida pela presença de meiosporângios (homosporângios) que produzem apenas um tipo de meiósporo. No caso, o meiósporo (homósporo) desenvolverá gametófito monoico, ou seja, gametófito que produz tanto anterídios (gametângios masculinos) quanto arquegônios (gametângios femininos). A homosporia ocorre em todas as Lycopodiales e na maioria das monilófitas. A heterosporia surgiu cedo na evolução das plantas terrestres, uma vez que está presente nas licófitas, grupo de traqueófitas atuais que primeiro divergiu. A heterosporia, nesse grupo, surgiu nas Selaginellales e Isoetales, sendo que as Lycopodiales (basais) são homospóricas.
                               A heterosporia é definida pela presença de dois tipos de meioesporângios (heterosporângio): (1) Microsporângios, que formam grande número de esporos pequenos (micrósporos). Esses micrósporos desenvolverão gametófitos masculinos; (2) Macrosporângios ou Megasporângios, que formam pequeno número de meiósporos grandes, denominados megásporos ou macrósporos, os quais desenvolverão gametófitos femininos. A heterosporia ocorre nas Selaginellales e Isoetales (licófitas), mas nas monilófitas (grupo irmão das espermatófitas) surgiu apenas nas Salviniales, grupo de samambaias aquáticas. Interessante é que o heterosporângio surgiu em todas as espermatófitas. Nesse grupo, sofreu intensas modificações, especialmente nas angiospermas.
                A heterosporia passou a ser dominante a partir das espermatófitas e táxons relacionados, já extintos. A ocorrência de heterosporia permitiu o surgimento das flores e da semente, através de profundas modificações que ocorreram nos microsporângios, nos megasporângios e nos respectivos esporofilos. O heterosporângio tem grande importância evolutiva, não só porque surgiu inicialmente nos grupos mais derivados das licófitas, mas também pelo fato de que propiciou o surgimento da semente. Sobre esse tema, consultar o texto escrito pelo autor[2].
                A história evolutiva do meiosporângio a partir das plantas heterosporadas é bastante complexa, incluindo modificações na forma e localização, bem como de suas folhas associadas, microsporofilos e megasporofilos. Nas licófitas, os heterosporângios estão agrupados em um mesmo eixo, portanto, o estróbilo possui tanto microsporângios, subtendidos por microsporofilos, quanto megasporângios, subtendidos por megasporofilos. Contudo, já nas espermatófitas, mesmo nos grupos fósseis a elas relacionados, observa-se já uma modificação na distribuição espacial dos heterosporângios: ramos portando apenas microsporofilos com microsporângios e ramos portando apenas megasporofilos e megasporângios; dessa forma, observam-se já estróbilos masculinos e estróbilos femininos. Esse modelo já pode ser observado em plantas fósseis, tais como Crossotheca e Caytonia, ambas do Devoniano Superior, e nas gimnospermas atuais (Bresinsky et al. 2014). Contudo, essa estrutura em estróbilo já sustentava rudimentos seminais ou óvulos, que nada mais são do que megasporângios envolvidos por tegumentos.
                A origem do óvulo ou rudimento seminal, especialmente dos tegumentos, ainda é discutida. São admitidas duas teorias para a origem do rudimento seminal: (1) Teoria dos Telomas, que preconiza que o rudimento seminal teve origem a partir do concrescimento de um sistema de eixos vegetativos e esporangiais, em que a parte vegetativa teria se desenvolvido nos tegumentos em torno de um único megasporângio funcional; (2) Teoria Neosinangial, a qual postula que o rudimento seminal teria se originado por progressiva esterilização e concrescimento (fusão) de todos os megasporângios, exceto um que permaneceu funcional (Bresinsky et al. 2012). Considerando a disposição dos esporângios em um sistema de eixos portadores apenas de esporângios, como encontrados em plantas fósseis, tais como Tetraxylopteris e Aechaeopteris, ambos os gêneros do Devoniano Médio, parece que a Teoria Neosinangial é a mais provável (Bresinsky et al. 2012). Em algumas outras plantas fósseis, os rudimentos seminais estavam distribuídos isoladamente (como em Genomosperma) ou em grupos (como em Calathospermum) e apresentavam um tegumento lobado no ápice, denominado cúpula (Bresinsky et al. 2012).
                Em relação aos microsporângios, observa-se que em plantas fósseis, tais como Lyginopteris e Crossotheca, por exemplo, os microsporângios eram dispostos em grupos radiais e muitas vezes concrescidos uns aos outros (Bresinsky et al. 2012).
                Nas angiospermas, entretanto, essa organização em estróbilo já não é mais reconhecida, sendo os ramos esporangiais dispostos em verticilos. Contudo, algumas gimnospermas fósseis como, por exemplo, em Williamsoniella, uma planta do Jurássico, observa-se já uma tendência para a disposição verticilada dos ramos esporangiais; os microsporofilos portando microsporângios se localizam logo abaixo do receptáculo ovular, portando vários megasporofilos escamiformes e megasporângios, ou mais propriamente, rudimentos seminais; toda essa estrutura verticilada está protegida por brácteas (ver Bresinsky et al. 2012).
Existem duas teorias ou hipótese para a origem da flor das angiospermas: (1) Teoria Euantial, a qual preconiza que o ancestral das angiospermas já possuía flores hermafroditas, ou seja, um sistema com ramos microsporangiais e megasporangiais, e que essa flor, assim, seria um sistema monoaxial com microsporofilos e megasporofilos; (2) Teoria Pseudantial, a qual postula que a flor teria se originado a partir da condensação de um sistema de eixos (eixos microsporangiais e eixos megasporangiais) com eixo principal e eixos laterais (Bresinsky et al. 2012). A Teoria Euntial parece ser a mais aceita, uma vez que um gênero fóssil, Caytonia, oferece um modelo que reflete essa teoria; Caytonia possui microsporofilos e megasporofilos pinados em flores possivelmente hermafroditas, sendo que os megasporofilos consistiam em uma raque com cúpulas laterais e microsporofilos também pinados, portando grupos laterais com sacos polínicos; os carpelos poderiam ter sido originados da modificação da raque em uma estrutura plana que envolveu os rudimentos seminais, e os microsporofilos podem ter sofrido redução a um estilete com dois sinângios e dois sacos polínicos (Bresinsky et al. 2012). Para maiores detalhes sobre ambas as teorias, consultar obras específicas que tratam da evolução da flor.
                A história evolutiva dos meiosporângios, assim, se continua com o surgimento da flor, órgão que porta microsporofilos modificados (filete) que sustenta sinângios (anteras), e megasporofilos altamente modificados que protegem e envolvem os megasporângios, em uma estrutura completa denominada ovário. Apresenta, também, um conjunto de verticilos vegetativos modificados, o cálice e a corola, cuja função ultrapassa a simples proteção. Para maiores detalhes consultar obras específicas sobre evolução e morfologia floral.

REFERÊNCIAS

Goffinet, B., Buck, W.R. & Shaw, A.J. 2009. Morphology, anatomy, and classification of the Bryophyta. In: B. Goffinet & A.J. Shaw (eds.), Bryophyte Biology. Second Edition. Cambridge: Cambridge University Press, pp. 55-138.
Bresinsky, a., Körner, C., Kadereit, J.W., Neuhaus, G. & Sonnewald, U. 2012. Tratado de Botânica de Strasburger. Tradução: Alessandra Fidelis. 36 ed. Porto Alegre: Artmed.
Gerrienne, P. & Gonez, p. 2011. Early evolution of life cycle in Embryophytes: A focus on the fossil evidence of gametophyte/sporophyte size and morphological complexity. Journal of Systematic and Evolution 49(1): 1-16.
Kenrick, P. & Crane, P.R. 2007. The origin and early diversification of land plants. A cladistic study. Smithsonian Institution Press.
Ruhfel, B.R., Gitzendanner, A., Soltis, P.S., Soltis, D.E. & Burleigh, J.G. 2014. From algae to angiosperms – inferring the phylogeny of green plants (Viridiplantae) from 360 plastids genomes. BMC Evolutionary Biology 14: 23 (http://www.biomedcentral.com/1471-2148/14/23).
Strother, P.K. 2016. Systematics and evolutionary significance of some new cryptospores from the Cambriano f eastern Tennessee, USA. Review pf Paleobotany and Palynology 227: 28-41.
Taylor, A.W. & Strother, P.K. 2009. Ultrastructure, morphology, and topology of Cambrian palynomorphs from the Leone Rock Formation, Wisconsin, USA. Review of Paleobotany and Palynology 153: 296-309.




[1] Bastos, C.J.P. Origem e Evolução das Embriófitas. O Começo de uma Longa História Evolutiva. (cjpbasto.blogspot.com.br)
[2] Bastos, C.J.P. Breve Ensaio sobre a Evolução do Processo Reprodutivo: Do esporo à semente. (cjpbasto.blogspot.com.br)

Nenhum comentário:

Postar um comentário