segunda-feira, 1 de setembro de 2014

SÉRIE TEXTOS DIDÁTICOS – ANO 2014 (edição revisada)

O PARADOXO DA VIDA DAS BRIÓFITAS

Cid José Passos Bastos
Professor Associado
Instituto de Biologia
Universidade Federal da Bahia


                Briófitas são plantas de pequenas dimensões em altura, se comparadas com a maioria das traqueófitas, e que não apresentam elementos xilemáticos e nem floemáticos, com dispersão através de esporos. Diferentemente das outras embriófitas ou arquegoniadas (também chamadas de plantas terrestres), o seu corpo vegetativo está representado pelo gametófito, geração haploide responsável pela formação dos gametas. O termo “Briófita” é de origem grega (Bryo = musgo; phyta = planta), significando “plantas que se intumescem com a hidratação” (Vanderpoorten & Goffinet 2009), muito provavelmente sendo este o significado de “musgo”, considerando a etimologia da palavra. Isto porque, devido à ausência de um sistema de absorção (raízes) e de condução de água como o xilema e floema das traqueófitas, água e nutrientes são absorvidos diretamente através dos tecidos do gametófito, sendo, portanto, a condução externa de água (ectohídrica) por capilaridade o principal mecanismo de absorção de água a partir do ambiente. Embora muitas briófitas apresentem tecido de condução de água (hidróides) e de fotossintatos (leptóides), estes não são anatomicamente semelhantes ao sistema vascular (xilema e floema) das traqueófitas.
                O ciclo reprodutivo das briófitas está representado por uma alternância de fases heteromorfas, em que a fase haploide produtora de gametas (gametófito) e dominante do ciclo, alterna com a fase diploide produtora de meiósporos (esporófito), a qual é efêmera e sem qualquer função vegetativa, sendo total ou parcialmente dependente do gametófito, uma vez que cresce e permanece fixo a este. O paradoxo da vida das briófitas reside no fato de que, embora terrestres, o gametófito é a fase dominante e vegetativa no ciclo de vida dessas plantas.
                A conquista do ambiente terrestre resultou, para os vegetais, em algumas adaptações: proteção eficiente contra a incidência direta da radiação solar, conseguida através da síntese de compostos fenólicos, mecanismos para evitar a dessecação e promover melhor economia hídrica, obtida com o surgimento da cutícula e de um tecido condutor eficiente, e resistência mecânica adquirida com a síntese de lignina (Tierra et al. 1989). A maioria dessas características adaptativas ocorreu no esporófito, o qual representa a fase trófica e dominante do ciclo de vida das traqueófitas. As briófitas, cuja fase trófica e dominante é o gametófito, apesar de colonizarem o ambiente terrestre, não desenvolveram tecidos mecânicos lignificados e nem elementos do xilema e floema. Contudo, muitas outras adaptações permitiram a essas plantas colonizarem com sucesso o ambiente terrestre.
                A sobrevivência de qualquer ser vivo está condicionada à sua capacidade de reprodução, e essa é a questão crucial de toda essa discussão. Se analisarmos o processo reprodutivo dos vegetais, desde algas até angiospermas, verificaremos que ele ocorre através de três ciclos básicos: haplôntico, em que o trofonte (fase adulta e dominante do ciclo), é o gametófito (haploide), sendo que a fase diploide resume-se ao zigoto, o qual sofre meiose (meiose zigótica) produzindo meiósporos que formarão novos gametófitos; diplôntico, em que o gametófito dominante é diploide e, consequentemente, o zigoto formado não sofre meiose, sendo a fase haploide restrita aos gametas (meiose gamética); e o ciclo haplodiplôntico, o qual apresenta alternância de duas fases: a fase haploide, representada pelo gametófito, e a fase diploide, representada pelo esporófito, o qual foi formado pelo desenvolvimento do zigoto através de mitoses e é responsável pela formação dos meiósporos; a meiose, portanto, ocorrerá na formação dos esporos (meiose espórica). Na presente análise, nos interessa apenas o ciclo haplodiplôntico, por ser aquele que ocorre nas embriófitas.
                A alternância de gerações (ou de fases), portanto, implica na existência de duas fases distintas na vida da planta. Uma haploide, que é o gametófito, produtora de gametas através de mitoses, podendo ser monoico ou dioico. A outra fase, o esporófito diploide, resulta do desenvolvimento do zigoto através de divisões mitóticas, originando um embrião que se desenvolverá no esporófito. O esporófito produzirá esporos através de meiose e os meiósporos assim formados serão dispersos no ambiente e formarão novos gametófitos haploides. As duas gerações, gametófito e esporófito, podem ser morfologicamente idênticas e, nesse caso, temos o ciclo haplodiplôntico isomorfo, ou podem ser distintas morfologicamente, nesse caso temos o ciclo haplodiplôntico heteromorfo. A relação de dominância no ciclo de vida entre as duas fases também pode variar, assim como o modo de vida: o gametófito pode crescer sobre o esporófito ou este pode crescer sobre o gametófito. Comparando-se com o ciclo haplôntico, verificaremos que o zigoto não sofre meiose, mas mitoses, formando uma fase diploide multicelular, o esporófito; por ser multicelular, o esporófito irá formar o esporângio (estrutura multicelular específica que formará o tecido esporogênico), em que as várias células esporogênicas formadas sofrerão meiose para produzir meiósporos, aumentando, assim, o número de esporos que são formados por esporófito. Note que no ciclo haplôntico, apenas o zigoto (uma única célula) irá se converter em esporângio, sofrendo meiose e produzindo apenas quatro meiósporos.
                Outro aspecto necessário ao prosseguimento dessa análise é a união gamética. Esta pode efetuar-se de três modos básicos: por isogamia, em que os gametas são idênticos; por anisogamia, em que os gametas são diferentes, na forma, tamanho ou movimento; e por oogamia, tipo de anisogamia especializada em que, obrigatoriamente, o gameta masculino é pequeno (podendo ser móvel ou não) e o gameta feminino é grande e sempre imóvel (quando se refere aqui aos termos “móvel” ou “imóvel”, reporta-se à presença ou ausência de flagelos, respectivamente). A união dos gametas, nesse caso, pode ocorrer no ambiente, ou seja, externamente ao gametângio feminino (oogônio), ou poderá ocorrer no interior do próprio gametângio feminino (oogoniogamia). No caso das embriófitas a união gamética é oogâmica, ocorrendo no interior, não do oogônio, mas do arquegônio (nesse caso, seria mais apropriadamente referida como arquegoniogamia). O arquegônio é um gametângio que só surgiu com a evolução das embriófitas e diferentemente do oogônio, no qual todas as células originarão gametas femininos (oosferas), a maioria das células retém seu caráter vegetativo, formando um córtex que protege o único gameta feminino funcional (assim, há apenas a formação de uma única oosfera). A condição arquegoniada foi uma clara adaptação ao ambiente terrestre, protegendo a oosfera (e o zigoto posteriormente formado), contra a perda de água. Modificação semelhante também ocorreu com o gametângio masculino (o anterídio), em que parte das células manteve seu caráter vegetativo, formando um córtex que envolve e protege os anterozoides. Nas briófitas, licófitas e monilófitas o gameta masculino (anterozoide) precisa se deslocar em meio líquido para alcançar e penetrar o arquegônio e, assim, se fusionar com a oosfera para formar o zigoto, o qual se desenvolverá, por mitoses, no embrião, cujo crescimento e desenvolvimento resultarão no esporófito. A independência completa da água para a ocorrência da união gamética só será alcançada nas espermatófitas. Foge ao escopo desse ensaio a análise completa de todo o processo reprodutivo sexuado das embriófitas.
                A independência da água para a realização do processo sexual nas embriófitas tornou-se um fato crucial para o estabelecimento desses organismos, uma vez que a água é um fator limitante no ambiente aéreo (emerso). Gametas e seus respectivos órgãos formadores (gametângios) são bastante sensíveis à perda de água. Além disso, no ambiente terrestre, o fato de que os anterozoides necessitam de água para alcançar a oosfera, representa certa desvantagem e um grande risco de que a fecundação não ocorra, o que, de certo modo, poderia limitar a ocupação dos habitats disponíveis.  Assim, desde as licófitas, o gametófito tornou-se uma fase efêmera da vida da planta e o esporófito, ao contrário, alcançou extraordinário nível de complexidade morfológica e funcional, terminando por alojar e proteger o gametófito, condição alcançada nas espermatófitas, em que o gametófito está representado apenas pelo tubo polínico (gametófito masculino) e pelo saco embrionário (gametófito feminino).
                O esporófito é a geração produtora de esporos, e esporos são unidades de dispersão, de resistência (em razão da parede celular espessa), mais aptos a suportar as condições relativamente secas do ambiente terrestre, quando comparados aos gametas. Além disso, o esporófito, por ser diploide, apresenta maior potencial para a variabilidade genética e consequente flexibilidade evolutiva, se comparado ao gametófito haploide (Graham 1985). Desse modo, é compreensível que o esporófito tenha alcançado independência e maior nível de complexidade morfológica e funcional, desenvolvendo tecidos lignificados para sustentação, raiz para melhor absorção, caule para melhor condução e folhas para assimilação. As traqueófitas são, portanto, esporófitos perfeitamente adaptados à vida no ambiente terrestre. Outro passo evolutivo significativo na conquista do ambiente terrestre ocorrido nas traqueófitas foi o surgimento da semente (unidade de dispersão que protege e nutre o embrião), evento que ocorreu nas espermatófitas.
                Nesse ponto começa o paradoxo da vida das briófitas. Conquistaram o ambiente terrestre, porém, o seu corpo vegetativo está representado pelo gametófito. Este não pode alcançar grandes dimensões em altura, uma vez que necessita viver mais próximo do substrato pela necessidade de água para que ocorra a fecundação, além do fato de não formarem sistema caulinar e nem sistema radicular. A questão é que gametófito produz gametas livres (no caso das briófitas, licófitas e monilófitas), e gametas são células que não podem ter paredes espessas, pois são células de fusão. Dessa forma, o perigo de desidratação é iminente e, dessa forma, não podem sobreviver por muito tempo no ambiente aéreo. Além disso, nas briófitas, licófitas e monilófitas, os gametas masculinos têm que ser liberados e necessitam se deslocar em meio aquoso para alcançar o arquegônio. Existem algumas evidências que mostram o transporte de anterozoides por colêmbolos e ácaros (Cronberg 2012), contudo, isso não é uma regra. Portanto, devemos imaginar que, aparentemente, o gametófito não é uma geração apta a permanecer no ambiente terrestre. O esporófito, ao contrário, produz esporos, cujas paredes são espessas, já que são células de dispersão e não de fusão; paredes espessas conferem a estas células maior proteção contra a perda de água e, dessa forma, podem permanecer no ambiente por longo tempo. Além disso, esporófitos, por produzirem apenas elementos de dispersão com paredes espessas, podem alcançar grandes dimensões em altura, o que foi conseguido à custa do desenvolvimento de tecidos lignificados. O gametófito, no entanto, por produzirem gametas livres, tem que estar próximo ao substrato para facilitar o deslocamento dos anterozoides em meio aquoso, o que, de certa forma, impõe restrições ao tamanho em altura que podem alcançar. A impossibilidade de alcançar altura elevada, por outro lado, não favoreceu o desenvolvimento de tecidos lignificados. Também, o fato de as trocas gasosas e de água e nutrientes ocorrerem através da superfície do corpo, limitou, por sua vez, o desenvolvimento de uma cutícula espessa, embora isso não tenha impedido que as briófitas colonizassem ambientes xéricos.
                Contudo, observamos que as briófitas, apesar dessas aparentes limitações, estão perfeitamente adaptadas ao ambiente terrestre, ocorrendo em ambientes higrófilos, mésicos e xéricos. Para isso, desenvolveram diversos modos de vida e de formas de crescimento, bem como mecanismos eficientes de resistência à perda de água e proteção contra a radiação solar, além de desenvolveram estratégias reprodutivas que lhes permitiram a colonização nos mais variados habitats. Quando as condições não são favoráveis à reprodução sexuada, reproduzem-se por multiplicação vegetativa, por vários mecanismos. Muitas vezes, utilizam ambas as estratégias, reprodução sexuada e multiplicação vegetativa, ao mesmo tempo. Forçoso admitir-se que em ambientes úmidos as briófitas desenvolvem-se com maior exuberância. Devido à sua pequena dimensão em altura, as briófitas podem colonizar microhabitats diversos, muitas vezes favorecendo o crescimento de outros organismos que nelas encontram abrigo, proteção, umidade e alimento.
                As briófitas como organismos, nos oferecem exemplos para as nossas reflexões e para a reavaliação de muitos conceitos e interpretações, muitas vezes simplistas e reducionistas, a respeito dos fenômenos da Natureza.

LITERATURA CITADA
CRONGERG, N. 2012. Animal-mediated fertilization in bryophytes ‒ parallel or precursor to insect pollination in angiosperms? Lindbergia 35: 76-85.
GRAHAM, L.E. 1985. The origin of the life cycle of land plants. American Scientist 73: 178-186.
TIERRA, A.E.S., MOYA, A.F. & PASTRANA, A.M.E. 1989. El origen de los Cormófitos. Transmigracion y colonizacion terrestre. Granada: Servicio de Publicaciones de la Uned de Melila.

VANDERPOORTEN, A. & GOFFINET, B. 2009. Introduction to Bryophytes. Cambridge: Cambridge University Press.