sexta-feira, 29 de novembro de 2013


SÉRIE TEXTOS DIDÁTICOS – ANO 2014

ORIGEM E EVOLUÇÃO DAS EMBRIÓFITAS. O COMEÇO DE UMA LONGA HISTÓRIA EVOLUTIVA

Cid José Passos Bastos
Professor Associado
Instituto de Biologia
Universidade Federal da Bahia


As Embriófitas, ou plantas terrestres, podem ser definidas por sua principal característica, que é a presença de um embrião, estrutura que surgiu pelo desenvolvimento do zigoto através de divisões mitóticas. A presença do embrião distingue as embriófitas de todos os outros eucariontes fotossintetizantes. O embrião se desenvolverá em um esporófito, estrutura multicelular que representa a fase diploide do ciclo de vida das embriófitas e que é responsável pela formação, através de divisões meióticas, de esporos (sendo, assim, meiósporos), que são os elementos de dispersão; os esporos potencialmente originarão gametófitos que representam a fase haploide responsável pela formação de gametas (células de fusão) e, portanto, pelo processo de reprodução sexuada. Assim, no ciclo de vidas das embriófitas, temos duas fases: uma haploide, responsável pelo processo de reprodução sexuada, e uma diploide, responsável pela dispersão e regeneração da fase produtora de gametas. Esse ciclo representa a alternância heterofásica ou de gerações. Nesse ponto, a história evolutiva das embriófitas teve o seu início.
Embora a alternância de gerações tenha evoluído várias vezes no grupo das algas, ela é uma inovação evolutiva no ambiente terrestre. A origem e as modificações posteriores da alternância de gerações no ambiente terrestre assinalam a origem e evolução das embriófitas.
                As embriófitas tiveram origem a partir de um ancestral com estreitas relações com as algas carofíceas, possivelmente do grupo das Zygnematophyceae (Karoll et al. 2010; Cox et al. 2014; Wickett et al. 2014). Embriófitas e carofíceas juntas constituem o clado Streptophyta. O clado Streptophyta e o clado Chlorophyta constituem o grande clado Viridiplantae (literalmente, plantas verdes). Mas, quando realmente tudo isso começou?
                A história evolutiva das plantas (organismos fotossintetizantes que teriam evoluído por endossimbiose plastidial) começou aproximadamente a 1,5 - 2 bilhões de anos, quando os plastídios foram originados por endossimbiose. O processo de endossimbiose que originou os plastídios ocorreu, básica e resumidamente, em três etapas: endossimbiose primária, endossimbiose secundária e endossimbiose terciária. Processos de ganhos e perdas de plastídios após o evento de endossimbiose primária resultaram na origem de grupos de algas (Chlorarachniophyta, Stramenopila e Alveolata, por exemplo) e de determinados organismos sem plastídios. Os eventos de endossimbiose que deram origem às plantas serão sumarizados a seguir.
                O evento de endossimbiose primária teria ocorrido quando uma cianobactéria (bactéria que apresenta fotossíntese oxigênica, processo metabólico presente em todas as plantas) teria sido fagocitada ou teria penetrado um eucarionte heterotrófico aeróbio (já possui mitocôndrias); esse evento teria dado origem ao plastídio primário, com duas membranas (uma membrana da cianobactéria e uma membrana da vesícula de fagocitose do eucarionte). O processo de endossimbiose primária teria originado as Rhodophyta, Glaucophyta e Viridiplantae (Chlorophyta e Streptophyta). A partir dessas linhagens com plastídios primários, todos os outros grupos fotossintetizantes tiveram sua origem, através dos eventos de endossimbiose secundária e terciária. Endossimbiose secundária teria ocorrido quando um eucarionte fotossintetizante com plastídios primários teria sido incorporado por um eucarionte heterotrófico aeróbio, dando origem ao plastídio secundário, caracterizado por apresentar 3 – 4 membranas (duas do plastídio primário do eucarionte fagocitado, uma da alga fagocitada e uma oriunda da vesícula de fagocitose do eucarionte heterotrófito; a membrana da alga fagocitada foi perdida em alguns grupos, resultando no plastídio com três membranas). Já o processo de endossimbiose terciária teria ocorrido quando uma alga com plastídio secundário teria sido incorporada por um eucarionte heterotrófico aeróbio, resultando em um plastídio terciário. Processos de perdas e substituições de plastídios, que teriam originados certas linhagens de dinoflagelados, não serão aqui analisados. De um modo geral, as diversas linhagens de algas com plastídios secundários e terciários foram originadas a partir da linhagem Rhodophyta e da linhagem Chlorophyta (um grupo de Viridiplantae): a linhagem Chlorophyta teria originado as euglenídeas e as cloraracniófitas (Chlorarachniophyta); a linhagem Rhodophyta teria originado as Chromoalveolata, tanto por endossimbiose secundária quanto por terciária, embora alguns grupos de dinoflagelados tenham sido originados por um processo de “endossimbiose secundária serial”, a partir da linhagem Chlorophyta (McFadden 2001; Keeling 2004; Stiller 2007; Nozak et al. 2009; Keeling 2010).
                Após o esboço sobre a origem de Viridiplantae, estamos agora em condições de analisar a origem das embriófitas. O clado Viridiplantae, como já assinalado, é constituído por dois clados: Chlorophyta e Streptophyta (não serão aqui analisadas as diferenças morfológicas e de ultraestrutura entre Chorophyta e Streptophyta). A separação entre Chlorophyta e Streptophyta ocorreu aproximadamente entre 1200 – 725 Ma (Becker & Marin 2009). São reconhecidas dentro de Streptophyta seis linhagens de algas, todas habitando o ambiente de águas continentais (conhecidas genericamente como carofíceas): Mesostigmatophyceae, Chlorokybophyceae, Klebsormidiophyceae, Charophyceae, Zygnematophyceae e Coleochaetophyceae (Becker & Marin 2009; Lilieart et al. 2012). Ainda existe grande polêmica sobre qual dos grupos de caróficeas seria o grupo irmão das embriófitas; recentemente, porém, filogenias apontam as Zygnematophyceae como grupo irmão das embriófitas. Independente de qual linhagem seja ancestral das embriófitas, está evidente que é uma alga caróficea (lato senso). Muito dos caracteres apresentados pelas embriófitas evoluíram dentro das algas Streptophyta, tais como a presença de fragmoplasto, esporopolenina, retenção do zigoto, síntese da celulose sintetase, placenta e crescimento apical (Becker & Marin 2009; Pires & Dolan 2012). As algas caroficeanas apresentam ciclo haplôntico, indicando que os indivíduos produtores de gametas (gametófito) são haplontes, sendo o zigoto a única fase diploide do ciclo. O zigoto, assim, para originar novos gametófitos, deve, necessariamente, sofrer divisões meióticas (meiose zigótica). Considerando que as embriófitas apresentam a alternância de gerações como ciclo de vida, então devem ter ocorrido modificações substanciais no ciclo haplôntico das algas caroficeanas, modificações essas que proporcionaram a origem da alternância de gerações no ambiente terrestre e, consequentemente, a origem das embriófitas. No entanto, esse fato nem sempre foi consenso.
                A polêmica sobre a origem da alternância de gerações data de muito tempo (Pringsheim 1878; Bower 1908; Goebel 1930). Existem duas teorias que tentam explicar a origem da alternância de gerações no ambiente terrestre: a Teoria Homóloga ou da Transformação, apresentada por Pringsheim (1878) e defendida por Goebel (1930) Eams (1936), Bold (1948), Ditmer (1964) (apud Blackwell 2003), e a Teoria Antitética ou da Interpolação, apresentada por Bower (1908) e defendida por Smith (1938), Campbell (1940), Haupt (1953) (apud Blackwell 2003), e mais recentemente pela maioria dos autores (por exemplo, Kato & Akiyama 2005, Becker & Marin 2009; Gerrienne & Gonez 2011; Pires & Dolan 2012; Leliaert et al. 2012; Doyle 2013).
                A Teoria Homóloga está fundamentada na alternância isomorfa de gerações. A teoria advoga que o ancestral das embriófitas possuía um ciclo de vida do tipo alternância isomorfa de gerações, e que a fase diploide, o esporófito, seria uma modificação do gametófito haploide ocasionada por um evento: divisões mitóticas do zigoto, que daria origem à fase diploide (esporófito). Assim, consoante essa teoria, o esporófito já existia no ancestral das embriófitas, porém, considerando que em todas as embriófitas basais (briófitas, licófitas e samambaias) o esporófito se desenvolve, ao menos inicialmente, no gametófito, a única inovação seria a retenção do zigoto no gametófito, uma vez que nas algas que apresentam alternância de gerações o esporófito é de vida livre, não se desenvolvendo no gametófito, já que o zigoto é liberado no ambiente. Dessa forma, o esporófito já existia antes da colonização do ambiente terrestre. Assim considerando, esporófito física e estruturalmente dependente do gametófito, como observado nas briófitas, seria aquisição posterior. Mas, a Teoria Homóloga não explica como esse processo teria ocorrido, e como os meiósporos das embriófitas, que são aplanósporos (esporos imóveis) teriam surgido, já que os meiósporos das algas com alternância de gerações isomorfa são planósporos (esporos móveis, adaptados ao ambiente aquático). O único possível suporte para essa teoria seria o registro fóssil encontrado de esporófitos e gametófitos aparentemente de vida livre e com semelhança morfológica. Mas, esse fato também poderia ter sido um evento posterior.
                Existem alguns outros fortes argumentos contra a Teoria Homóloga, além desses apresentados acima (esporófito física e fisiologicamente dependente do gametófito e meiósporos móveis). O mais forte é o fato de que em todas as análises filogenéticas, o ancestral das embriófitas surgiu nas algas Streptophyta, que são haplontes e, assim, apresentam ciclo de vida haplôntico, em que nenhum esporófito multicelular se desenvolve. Assim, o esporófito seria uma inovação, adquirida pelo ancestral quando da colonização do ambiente terrestre. É exatamente o que advoga a Teoria Antitética.
                A Teoria Antitética ou da Interpolação está fundamentada no ciclo haplôntico. Preconiza essa teoria que o esporófito teria sido originado pelos seguintes eventos: (a) retenção do zigoto no gametófito; (a) atraso da meiose do zigoto, sendo que este sofre divisões mitóticas formando uma estrutura multicelular que se desenvolve sobre o gametófito e é dependente deste para sua nutrição e desenvolvimento, processo denominado “matrotrofia”. Embora seja uma novidade evolutiva para as embriófitas, a retenção do zigoto no gametófito e divisões mitóticas posteriores formando uma estrutura multicelular que se desenvolve no gametófito, já tinha ocorrido nas algas Rhodophyta; nessas algas, o zigoto, retido no gametófito, sofre mitoses e forma uma série de filamentos (filamentos gonimoblastos), no conjunto denominado carposporófito; o carposporófito irá produzir esporos diploides por divisões mitóticas, os quais são liberados no ambiente e irão originar o esporófito de vida livre, o tetrasporófito que, por sua vez, irá produzir meiósporos (então, por meiose), que irão se desenvolver em novos gametófitos. Assim, Rhodophyta apresenta a alternância de gerações em três fases, uma haploide e duas diploides, sendo que uma delas, o carposporófito, se desenvolve sobre o gametófito, já que o zigoto não foi liberado. Contudo, Rhodophyta não apresenta qualquer relação filogenética com as embriófitas, exceto o fato de ter sido também originada por um processo de endossimbiose primária.
                Consoante a Teoria Antitética, as primeiras plantas terrestres (as primeiras embriófitas) teriam esporófitos simples e dependentes física e fisiologicamente do gametófito. Esse fato pode ser observado nas briófitas, grupo constituído por três linhagens: Anthocerotophyta, Marchantiophyta e Bryophyta. Proposição recente aponta para o monofiletismo das briófitas, com os antóceros sendo basal (ver Cox et al. 2014; Wickett et al. 2014). Porém, hipótese filogenética anterior e atual resolvendo Marchantiophyta como grupo irmão de todas as outras embriófitas ainda é a mais aceita. As briófitas são basais em relação às traqueófitas (plantas vasculares), o que reforça o suporte para a Teoria Antitética. Além desse fato, existem outros aspectos que propiciam forte suporte para a Teoria Antitética: (a) a relação de grupo irmão das algas caroficianas; (b) meiósporos imóveis, adaptados à dispersão pelo vento; (c) características já presentes nas algas estreptófitas, como esporopolenina, placenta e crescimento apical.
                Diante dessas considerações, o ancestral das plantas terrestres teria uma alternância de gerações heteromorfa, com dominância do gametófito e esporófito multicelular, simples, representado, provavelmente, por um pé haustorial ligado ao tecido gametofítico e um esporângio apical. Assim, o esporófito ancestral era simples, sem fase vegetativa e monosporangiado. Maior especialização morfológica do esporófito foi um evento posterior. Essa condição ancestral do ciclo de vida das embriófitas está presente nas briófitas, nas suas três linhagens:, Marchantiophyta, Bryophyta e Anthocerotophyta. Assim, as primeiras embriófitas eram representadas por plantas com características muito próximas às das briófitas atuais.
                As embriófitas atuais estão representadas por dois grandes grupos de plantas: (a) aquelas que apresentam o gametófito haploide como geração dominante do ciclo de vida, com o esporófito crescendo sobre o gametófito e parcialmente dependente deste para o seu desenvolvimento; tais plantas estão representadas pelas linhagens das briófitas:, Marchantiophyta (as hepáticas), Bryophyta (os musgos) e Anthocerotophyta (os antóceros); (b) aquelas que apresentam o esporófito como a geração dominante do ciclo de vida, com o gametófito haplóide de vida curta e pouco desenvolvido morfologicamente e que, no curso da evolução das embriófitas, se tornou dependente do esporófito, crescendo sobre este; tais plantas estão representadas pelas traqueófitas (licófitas, samambaias, gimnospermas e angiospermas). Mas, antes que esse estádio fosse alcançado, gametófito e esporófito tiveram dominância aproximadamente igual, sendo ambos independentes; isto ocorreu com as primeiras plantas vasculares hoje extintas, as riniófitas (Rhyniophyta).
                O aparecimento das plantas vasculares, chamadas de polisporangiadas, provavelmente deve ter ocorrido no final do Ordoviciano, com maior diversificação no Devoniano (Kenrick & Crane 1997; Kato & Akiyama 2005; Becker & Marin 2009). Essas primeiras plantas vasculares tinham esporófitos ramificados, ainda áfilos, com esporângios no ápice dos ramos. Assim, a ramificação do esporófito e sua total independência do gametófito marcam a origem das plantas vasculares. O evento mais crucial, possibilitado pela ramificação do esporófito, foi a elaboração de uma fase vegetativa intercalada entre o zigoto e o gametófito. Tal fase vegetativa de longa duração do esporófito está ausente em todas as linhagens das briófitas, indicando que esse evento foi uma aquisição posterior. Contudo, nos musgos e hepáticas, há formação na fase embrionária de um eixo vegetativo, mas com a formação precoce (ainda no esporófito jovem) de tecido esporogênico. Nas traqueófitas, contudo, não há formação de tecido esporogênico na fase jovem do esporófito. Kato & Akiyama (2005) discutiram e apresentaram uma hipótese para a origem da fase vegetativa do esporófito. De acordo com esses autores, a ramificação do esporófito teria surgido pela persistência do meristema apical (célula apical) no embrião. Como demonstrado por Kato & Akiyama (2005) no desenvolvimento embrionário do esporófito nas briófitas e polisporangiófitas, a célula apical nos musgos e antóceros origina o esporângio (o esporângio das hepáticas não é formado por célula apical, portanto, não há formação de meristema), enquanto que nas polisporangiófitas a célula apical não forma imediatamente o esporângio, mas divide-se possibilitando a ramificação (inicialmente dicotômica) do esporófito e originando uma fase vegetativa trófica antes da formação dos esporângios apicais. Assim, a origem das traqueófitas é marcada pela ramificação e consequente especialização metabólica do esporófito, o que propiciou a sua completa independência do gametófito.
Uma hipótese um pouco diferente, contudo, foi estabelecida por Ligrone et al. (2012). De acordo com a interpretação de Ligrone et al. (2012), o embrião dos musgos consiste de um primórdio do esporângio, de um pé haustorial de derivação hipobasal e, entre essas duas regiões, uma zona meristemática basal. Segundo esses autores, o principal caráter que distingue os musgos dos antóceros e polisporangiófitas, é a amplificação da parte do esporófito que expressa o estômato e tecido fotossintético, o que coincide com o esporângio nos antóceros e o corpo vegetativo do esporófito nas polisporangiófitas. De acordo com Ligrone et al. (2012), o estômato exerceu um importante papel na evolução do corpo vegetativo do esporófito. Segundo Ligrone et al. (2012), o papel ancestral do meristema basal na linhagem estomatófita (musgos + antóceros + polisporangiófitas) foi a de elevar o esporângio acima do tecido gametofítico, permitindo, assim, ao estômato exercer sua função na troca de gases. Essa, portanto, seria a condição ainda encontrada nos musgos. No entanto, segundo ainda Ligrone et al. (2012), a conversão do meristema basal em um meristema permanentemente ativo produzindo tecido esporangial ao invés da seta, resultou na amplificação da câmara subestomática e de tecido clorenquimático no ancestral dos antóceros e polisporangiófitas. De acordo com Ligrone et al. (2012), a elaboração do plano do corpo vegetativo do esporófito e a subjacente organização do embrião nas polisporangiófitas envolveu a supressão do primórdio do esporângio, modificação da posição do meristema basal que passou a ser apical, e o desenvolvimento do esporófito em duas fases temporalmente distintas, ou seja, a formação do corpo vegetativo e a produção de tecido esporogênico (arquespório e tecidos associados). De acordo ainda com esses autores, a hipótese de que o meristema apical ancestral foi originado de uma área embrionária pré-determinada para produzir tecido esporogênico, implica na interpretação de que o corpo vegetativo do esporófito foi resultado da esterilização do eixo esporangial, intercalado entre o embrião e o esporângio fértil (Ligrone et al. 2012). Dessa forma, considerando a condição ancestral encontrada nos musgos e antóceros (o primórdio do esporângio forma imediatamente tecido esporogênico), comparativamente à encontrada nas polisporangiófitas, implica no fato de dois eventos heterocrônicos: uma antecipação (progênese) e um atraso no desenvolvimento do esporângio; a primeira condição é encontrada nos musgos e antóceros e a segunda nas polisporangiófitas (Ligrone et al. 2012).
Outra teoria surgiu recentemente, estabelecida por Tomescu et al. (2014), para explicar a origem do esporófito das traqueófitas. De acordo com esses autores, a hipótese mais plausível e parcimoniosa é de crescimento apical. Consoante essa teoria, nos primeiros estádios do desenvolvimento o embrião das briófitas segue um programa de desenvolvimento vegetativo que resulta na produção de um eixo axial, a seta, e subsequentemente ocorre a formação do tecido esporogênico (o esporângio é formado). A teoria advoga que ocorre um prolongamento do crescimento apical, via meristema apical (que se torna permanente), culminando no maior desenvolvimento vegetativo e ramificação do esporófito; esse evento marca, assim, a origem das polisporangiófitas.
                No curso da evolução das polisporangiófitas, assim chamadas pelos seus múltiplos esporângios em razão da ramificação do esporófito, houve um momento evolutivo em que gametófito e esporófito tiveram dominância equivalente. Isso foi demonstrado por Garrienne & Gonez (2011) no seu estudo sobre a evolução do ciclo de vida das primeiras embriófitas, a partir da descoberta de gametófitos axiais em depósitos fósseis do Devoniano. De acordo com Gerrienne & Gonez (2011), algumas das primeiras traqueófitas poderiam ter tido alternância de gerações, com esporófito e gametófitos independentes. Não existem evidências de como essa transição ocorreu a partir da condição ancestral. O fato é que, em algum momento da história evolutiva das traqueófitas, gametófitos e esporófitos permaneceram independentes um do outro. Contudo, no curso evolutivo, o esporófito continuou a crescer sobre o gametófito, embora este tenha se tornado pequeno, simples e de vida efêmera, embora de vida livre, como observado nas traqueófitas basais (licófitas e samambaias). É possível, no entanto, que ambas as condições (esporófito e gametófitos de vida livre, e esporófito crescendo sobre o gametófito) tenham ocorrido concomitantemente, já que evidências fósseis de algumas plantas do Devoniano, tal como Cooksonia, mostram esporófito ramificado crescendo sobre uma estrutura talosa, interpretada como gametófito (ver Garrienne & Gonez 2011). Essa condição deve ter permanecido, uma vez que o esporófito das licófitas e samambaias cresce, inicialmente, sobre o gametófito. Entretanto, cabe analisar o seguinte fato: nas atuais embriófitas, não se observa independência completa de ambas as gerações. Observam-se as seguintes condições: (1) esporófito se desenvolve e permanece ligado ao gametófito, condição essa encontrada em todas as linhagens das briófitas; (2) o esporófito se desenvolve inicialmente sobre o gametófito, o qual é simples, de dimensões reduzidas e com tempo de vida curto, condição encontrada nas licófitas e samambaias; (3) o gametófito efêmero deixa de ser de vida livre, se desenvolvendo e permanece sobre o esporófito, condição encontrada em todas as espermatófitas. Dessa forma, não há como imaginar esporófitos e gametófitos totalmente independentes; em algum momento, o esporófito deve ter se desenvolvido sobre o gametófito, tornando-se independente no curso de seu crescimento, como atualmente se observa nas licófitas e samambaias. De outro modo teria que se admitir que o embrião formado no gametófito fosse liberado no ambiente. Se isso fosse admitido, então um primórdio de semente teria já existido nessas primeiras traqueófitas. Dessa forma, a semente teria múltipla origem.
                À luz dessas considerações, fica evidente que a evolução das embriófitas foi marcada por duas claras tendências: maior complexidade do gametófito e menor complexidade e parcial dependência do esporófito, o qual é, assim, matrotrófico, observada nas linhagens das briófitas (condição ancestral), e maior complexidade e independência do esporófito e redução do gametófito, culminando com a sua total dependência do esporófito, condição encontrada nas traqueófitas. Essa condição encontrada nas traqueófitas necessitou de profundas modificações no ciclo reprodutivo das embriófitas, notadamente a partir das licófitas. Foge ao escopo desse ensaio a abordagem dos passos evolutivos que resultaram nessa atual condição encontrada nas traqueófitas (gametófito reduzido, matrotrófico e dependente do esporófito). Para essa análise, ver o texto “Breve ensaio sobre a evolução do processo reprodutivo. Parte II: Do esporo à semente” (http://cjpbasto.blogspot.com.br/2013_08_01_archive.html).

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