sábado, 21 de janeiro de 2017

SÉRIE TEXTOS DIDÁTICOS – ANO 2014

CICLOS REPRODUTIVOS
Prof. Dr. Cid José Passos Bastos
Universidade Federal da Bahia
Instituto de Biologia
Laboratório de Taxonomia de Briófitas – BrioFLORA

I – CONSIDERAÇÕES GERAIS

Ciclo reprodutivo ou ciclo de vida representa um conjunto de estratégias utilizadas por um organismo para se estabelecer, sobreviver e se reproduzir em um dado ambiente. Pode incluir apenas processos sexuados ou assexuados, ou ambos, a depender do grupo. Basicamente, existem três tipos de ciclos reprodutivos, os quais são determinados pela fase de ocorrência da meiose (ciclos reprodutivos em que não se conhece a fase sexuada são considerados imperfeitos; contudo, isso não implica em desvantagem direta para os organismos que adotam essa estratégia). A evolução dos ciclos reprodutivos pode ser considerada pela análise das modificações das fases morfofuncionais e/ou nucleares.
O ciclo de vida é determinado por fases morfofuncionais (fase adulta, juvenil, gametas, zigoto, meiósporos) e por fases nucleares (haploide ou diploide). A singamia (diploidização) e meiose (haploidização) provavelmente evoluíram com a evolução dos eucariontes (Qiu et al. 2012). Durante a evolução do ciclo reprodutivo, as fases haploide e diploide adotaram diferentes morfologias, fisiologia e temporalidade, entre os diversos grupos de eucariontes. Com relação às fases morfofuncionais, a fase adulta ou trofonte (fase responsável pela fotossíntese e por todas as funções de crescimento e desenvolvimento do organismo, além da reprodutora) pode ser haploide ou diploide, unicelular ou pluricelular. O trofonte pode produzir gametângios, estrutura em que são formados os gametas; no caso do trofonte haploide, os gametas são produzidos por mitose, enquanto que o trofonte diploide produz os seus gametas por meiose. Entretanto, o trofonte pode produzir elementos de dispersão, que são os esporos; nesse caso, o trofonte forma esporângios, mais propriamente meiosporângios, uma vez que os esporos são produzidos por meiose e, dessa forma, são meiósporos (ver o tópico “Meiosporângios”, nesse ensaio).
A fase gamética é regularmente haploide e unicelular, e está representada por células de fusão, portanto, com paredes celulares delgadas. Os gametas tanto podem ser móveis (planogametas) através de flagelos, ou imóveis (aplanogametas). Em alguns fungos e nas espermatófitas, a fase gamética livre foi praticamente suprimida. A fase zigótica é sempre diploide e unicelular, resultante da união gamética. A formação do zigoto pode ocorrer por três mecanismos básicos (figura 1): (1) isogamia, na qual os gametas são fisiológica e morfologicamente idênticos; (2) anisogamia, em que os gametas diferem na morfologia e/ou tamanho; (3) oogamia, em que os gametas são diferentes na forma, tamanho e na capacidade de movimento, sendo que, obrigatoriamente, o gameta formado pelo trofonte masculino é sempre pequeno, móvel e produzido em grande número, enquanto que o gameta formado pelo trofonte feminino é sempre grande, produzidoo em pequeno número; (4) oogoniogamia, mecanismo especializado de oogamia, em que a união gamética ocorre no interior do oogônio; no caso das plantas terrestres ou embriófitas, o processo é denominado arquegoniogamia, uma vez que o gametângio feminino dessas plantas é o arquegônio (ver o tópico “Gametângios”, nesse ensaio). Contudo, existem três casos em que não ocorre formação de gametas livres: (1) contato gametangial, em que dois gametângios se tocam e parte de suas paredes se dissolvem em região específica, ocorrendo, então, a transferência do núcleo gamético de um para outro gametângio. A cariogamia em geral ocorre algum tempo depois. Esse processo é muito bem visualizado nos ascomicetos; (2) gametangiogamia, em que dois gametângios, oriundos de dois indivíduos, se fusionam e a cariogamia ocorre em seguida formando o zigoto, o qual forma uma parede espessa; (3) sifonogamia, processo que ocorre nas espermatófitas, em que o núcleo gamético produzido pelo gametófito masculino (nesse caso representado pelo tubo polínico) é levado diretamente ao núcleo gamético formado pelo gametófito feminino (o saco embrionário). Contudo, nas gimnospermas mais basais, ainda podem ser identificados dois arquegônios no gametófito feminino. Maiores detalhes sobre o processo reprodutivo que ocorre nas espermatófitas podem ser encontrados nos livros básicos de Botânica e as modificações evolutivas que ocorreram e que resultaram na formação da semente, podem ser encontradas no ensaio produzido pelo autor1. Porém, existe um processo particular em que não se formam células de fusão ou gametas; nos basidiomicetos ocorre fusão de células somáticas (vegetativas), processo esse denominado somatogamia. Maiores detalhes podem encontrados em livros básicos de Botânica ou de Micologia.
Em todos esses processos de união gamética, a fusão celular ocorre em duas fases, as quais podem ser concomitantes ou temporalmente distintas: (1) plasmogamia, que é a fusão dos citoplasmas; (2) cariogamia, que é a fusão dos núcleos gaméticos. A cariogamia pode ocorrer imediatamente após a plasmogamia ou pode ocorrer em um momento posterior, como visto nos fungos ascomicetos e basidiomicetos.
O trofonte pode ser monoico, quando forma ambos os gametângios, masculino e feminino, ou dioico, quando forma apenas um tipo de gametângio, ou masculino (planta masculina) ou feminino (planta feminina).
Antes de considerarmos os ciclos reprodutivos, é importante conceituar as estruturas formadoras de gametas (gametângios) e formadoras de esporos (esporângios).

II – GAMETÂNGIOS

Os gametângios (figura 2) são as estruturas em que são produzidos os gametas. Contudo, nos organismos unicelulares, a própria célula se converte em um gametângio e, dessa forma, o gametângio é unicelular. No entanto, nos organismos pluricelulares, os gametângios, em geral, são estruturas bem diferenciadas, que podem ser unicelulares ou pluricelulares, conforme o grupo taxonômico (maiores detalhes sobre as diferentes morfologias dos gametângios podem ser encontrados nos livros textos de Botânica). Nas embriófitas, os gametângios são pluricelulares, providos de uma ou mais camadas de células somáticas que, de certa forma, protegem os gametas da excessiva perda de água. O gametângio masculino é o anterídio que, nas algas, briófitas, licófitas e samambaias, forma gametas móveis (flagelados), os anterozoides. Contudo, nas algas rodófitas e em algumas outras algas, o gameta masculino é imóvel, denominado espermácio. Embora nos ascomicetos o gametângio masculino seja denominado anterídio, essa terminologia não é adequada para essa estrutura nesse grupo de fungos, uma vez que não há liberação de anterozoides, mas sim de núcleos gaméticos através do processo de contato gametangial. Nas embriófitas sifonógamas não há liberação de gametas livres, embora nas gimnospermas basais ainda possa ser identificado anterozoide multiflagelado (cujo surgimento ocorreu já nas samambaias), que é transportado ao gametófito feminino via tubo polínico. O gametângio feminino é o oogônio, presente nas algas. Esse gametângio unicelular pode formar um ou vários gametas femininos móveis, no caso de algas isogâmicas e anisogâmicas, ou pode formar um ou vários gametas imóveis, denominados oosferas, no caso das algas oogâmicas. Entretanto, nas rodófitas esse gametângio apresenta um prolongamento filiforme apical, receptor dos espermácios (gametas masculinos imóveis), denominado tricogino, estrutura essa também presente nos ascomicetos. No caso das rodofíceas, o gametângio feminino chama-se carpogônio e no caso dos ascomicetos, de ascogônio.
Existem substanciais diferenças entre os gametângios das algas e das embriófitas. Nessas últimas, o gametângio feminino é o arquegônio, que apresenta uma camada cortical de células somáticas, formando uma epiderme, que oferece alguma proteção à oosfera contra a perda de água. Da mesma forma, os anterídios também apresentam uma camada cortical de células somáticas, que protegem os anterozoides da perda de água. Essas modificações evolutivas foram selecionadas como uma adaptação ao ambiente emerso (atmosférico).

III – ESPORÂNGIOS (figura 3)

Esporângios são estruturas formadoras de esporos, que são elementos de dispersão, em geral com paredes espessas. Não serão aqui tratados em detalhes os mecanismos que formam os esporos. Contudo, podemos dizer que existem dois tipos básicos de esporângios, conforme o processo de divisão celular que resulta na formação dos esporos:
a. Mitosporângios - formam esporos através de divisões mitóticas. Compreende-se que esse tipo de esporângio está relacionado com os processos de multiplicação vegetativa (ou reprodução assexuada). Os mitósporos, como são denominados os esporos formados nos mitosporângios, podem ser formados endogenamente, ou seja, delimitados pela parede do esporângio, por endosporogênese e os respectivos mitósporos denominados endósporos (figura 3A), que podem ser móveis por flagelos (planósporos) ou imóveis (aplanósporos); ou podem, ainda, ser formados exogenamente, por exosporogênese, e os mitósporos denominados exósporos; um bom exemplo é o conidióforo (figura 3B), exosporângio formado por fungos mitospóricos, cujos exósporos são denominados conídios.
Nos organismos unicelulares, a própria célula se converte em mitosporângio, formando vários mitósporos que são morfologicamente semelhantes ao indivíduo adulto.
b.  Meiosporângios - formam os esporos por meiose e, nesse caso, os esporos são denominados meiósporos. Meiosporângios estão sempre relacionados ao processo de união gamética, portanto, ao processo sexuado; eles resultam sempre de um evento pós-zigótico. Nos organismos unicelulares, o próprio zigoto converte-se em meiosporângio, produzindo quatro meiósporos. Mas, nos organismos pluricelulares, são estruturas mais elaboradas, que podem ser uni ou pluricelulares. Nas algas a morfologia dos meiosporângios é variável, conforme o grupo (consultar obras de ficologia para ver detalhes). Nas embriófitas, os meiosporângios são sempre pluricelulares. Nesse grupo de plantas, ocorreram as maiores modificações evolutivas nos meiosporângios (ver texto do autor2 sobre esse tema). De um modo geral, existem dois tipos básicos de meiosporângios, de acordo com o tipo de meiósporo que é formado:
b.1. Homosporângios, que formam esporos de um único tipo; entretanto, nas briófitas, embora essas plantas formem um único tipo de meiósporo, às vezes, em alguns gêneros, formam-se esporos de tamanhos diferentes, sendo que os maiores desenvolverão gametófitos femininos e os menores, gametófitos masculinos. Contudo, trata-se apenas de anisosporia, uma vez que são formados no mesmo meiosporângio. Nos demais gêneros, os meiósporos podem desenvolver gametófitos monoicos ou dioicos.
b.2. heterosporângios, quando ocorre a formação de dois tipos de esporângios: o microsporângio (figura 3C) que forma esporos pequenos e em grande quantidade, chamados de micrósporos, e o megasporângio (figura 3D), que forma esporos grandes, em menor número, denominados megásporos ou macrósporos. Ambos os tipos de esporângios ocorrem nas Selaginellales, Isoetales, algumas samambaias (Salviniales) e em todas as espermatófitas. A heterosporia foi uma inovação evolutiva importante, pois permitiu a origem da semente, elemento de dispersão de todas as espermatófitas.
Nos fungos, os meiosporângios podem ser unicelulares, representado apenas pelo zigoto (zigósporo), que ocorre nos zigomicetos, ou filamentosos, agrupados em esporocarpos, cuja estrutura é pletenquimatosa (ver o texto do autor3, sobre essa estrutura): ascocarpo e basidiocarpo; no ascocarpo encontram-se os ascos (meiosporângios) e no basidiocarpo encontram-se os basídios. O asco é um meiosporângio que forma os seus meiósporos (ascósporos) endogenamente, enquanto que o basídio forma os seus meiósporos (basidiósporos) exogenamente (consultar obras de Botânica ou de Micologia para maiores detalhes e ilustrações).

IV – CICLOS REPRODUTIVOS (figura 4)

a. Alternância zigótica de fases nucleares (ciclo haplôntico)

A alternância zigótica de fases nucleares (figura 4A), conhecida, também, como ciclo haplôntico, talvez tenha sido a condição ancestral da sexualidade, em que o trofonte é um organismo haploide. Nesse caso, ele produzirá gametas por divisão mitótica. Compreende-se, dessa forma, que o trofonte é um gametófito haploide, sendo que a fase diploide é sempre unicelular, representada apenas pelo zigoto. Para que a condição haploide seja restaurada, será necessário que o precursor direto do gametófito seja obrigatoriamente haploide. Assim, o zigoto sofre divisão meiótica produzindo quatro meiósporos (elementos de dispersão), cada um potencialmente poderá desenvolver um gametófito, restaurando, assim, a condição originalmente haploide do trofonte.
Resumidamente, na alternância zigótica de fases nucleares o trofonte é haploide, podendo ser unicelular ou multicelular, e a meiose é zigótica, ou seja, ocorre no zigoto. O nome alternância zigótica de fases nucleares é, justamente, em razão de o zigoto ser uma célula diploide e sofrer meiose, originando os meiósporos. Na verdade, não há formação de um embrião ou de qualquer plântula, após a divisão meiótica. Os meiósporos formados funcionam como zigotos haploides, que se desenvolvem diretamente em novos gametófitos. O que se observa é a amplificação funcional do zigoto, uma vez que, caso não sofresse meiose, apenas seria originado um único gametófito por fecundação, já que a união de dois gametas forma apenas um zigoto.
A alternância zigótica de fases nucleares ocorre em muitas algas, especialmente entre as clorofíceas e carofíceas e, de acordo com a Teoria de Interpolação, é o ciclo a partir do qual se originou a alternância de fases nucleares no ambiente terrestre.

b. Alternância heterofásica ou de gerações (ciclo haplodiplôntico)

A alternância heterofásica (figura 4B) ou alternância de gerações (também chamada de alternância antitética) está amplamente distribuída nos grupos das algas e é o ciclo que ocorre em todas as embriófitas (plantas terrestres). Esse ciclo é caracterizado pela existência de dois trofontes que diferem em suas fases nucleares: um trofonte haploide, responsável para formação e liberação de gametas, e um trofonte diploide, responsável pela formação e liberação de meiósporos. Ambos os trofontes podem ser morfologicamente semelhantes e, nesse caso, temos uma alternância de gerações isomorfa, ou podem ser morfologicamente distintos e, sendo assim, tem-se a alternância de gerações heteromorfa. Além disso, ambos os trofontes podem ser de vida livre, ou então um deles se desenvolve sobre o outro: o trofonte diploide pode se desenvolver, ao menos inicialmente, sobre o trofonte haploide, ou o trofonte haploide pode se desenvolver sobre o trofonte diploide. Ambas as situações ocorrem nas embriófitas, sendo que o primeiro caso caracteriza os grupos mais basais (briófitas, licófitas e samambaias), e o segundo caso caracteriza todas as espermatófitas. Também ocorre variação na dominância de uma geração sobre a outra: nas briófitas, o trofonte haploide é dominante, relembrando a provável condição ancestral, e em todas as traqueófitas é o trofonte diploide a geração dominante. A dominância implica em dizer que a geração é a responsável por todas as funções de crescimento e desenvolvimento. Vale ressaltar que nas briófitas, o trofonte diploide não é verdadeiramente um trofonte, uma vez que é dependente do trofonte haploide para a sua nutrição e desenvolvimento, vivendo a sua curta existência fixo a este.
A alternância de gerações ou de fases nucleares (ou heterofásica) pode ter surgido por uma mudança no tipo de divisão do zigoto que, em vez de sofrer meiose originando os quatro meiósporos, sofreu uma série de divisões mitóticas resultando na formação de uma nova fase multicelular, a qual, então, será a responsável pela formação dos meiósporos. Evolutivamente, isso tem importantes implicações. O zigoto, sofrendo inicialmente meiose, formará apenas quatro meiósporos; mas, sofrendo uma série de divisões mitóticas formando uma estrutura multicelular, possibilitará que essa nova estrutura produza um meiosporângio multicelular, cujo tecido esporogênico assim formado poderá produzir muitos meiósporos, uma vez que cada célula do tecido esporogênico sofrerá meiose para produzir os meiósporos. Assim, o que se observa é uma enorme amplificação da função do zigoto, a qual, originalmente, era a formação de meiósporos. Assim, cada célula esporogênica funciona como um zigoto.
Na alternância de gerações, cada trofonte desempenha uma função específica; o trofonte haploide produzirá os gametângios, nos quais são formados os gametas, nesse caso, por mitose. Em razão disso, o trofonte haploide costuma ser denominado de gametófito. Já o trofonte diploide formará meiosporângios, nos quais serão formados os meiósporos, por divisões meióticas. Sendo assim, o trofonte diploide recebe o nome de esporófito. Claramente, portanto, há compartimentalização de duas funções importantes: a produção de células de fusão (gametas), desempenhada pelo gametófito (geração haploide), e a produção de células de dispersão, que são os meiósporos, função essa desempenhada pelo esporófito.
A alternância de gerações apresenta variações em relação ao número de fases morfofuncionais pluricelulares: (1) alternância bifásica, em que há apenas duas fases multicelulares, uma fase haploide e uma fase diploide; (2) alternância trifásica, em que ocorrem três fases multicelulares, as quais podem variar conforme o grupo: ou duas fases diploides e uma haploide ou duas fases haploides e uma diploide.
Na alternância de gerações das rodofíceas (Rhodophyta), cuja fecundação ocorre por oogamia (embora o oogônio nas rodofíceas seja denominado carpogônio), o zigoto, que não é liberado e, portanto, permanece no carpogônio, sofre mitoses, normal nesse tipo de ciclo, contudo, forma uma estrutura constituída por vários filamentos denominados gonimoblastos. Cada filamento forma, no seu ápice, um pequeno esporângio que irá produzir pequenos esporos por mitose. O conjunto de filamentos gonimoblastos é chamado de carposporófito, que é, assim, diploide, e os esporos formados são denominados carpósporos. Vale ressaltar que, como o zigoto não é liberado, o carposporófito permanece fixo ao gametófito. Funcionalmente, cada esporângio formado no filamento gonimoblasto é um mitosporângio (diplomitosporângio) e os carpósporos são diplomitósporos, assim chamados porque foram formados por uma geração diploide, que é o carposporófito. Esses diplomitósporos, ou seja, os carpósporos, são liberados no meio aquático e cada um, potencialmente, poderá desenvolver um esporófito que irá formar os meiósporos. Dessa forma, cada carpósporo funciona como um zigoto. O esporófito nas rodofíceas é denominado tetrasporófito, em razão da típica organização dos meiósporos em tétrade, no interior dos tetrasporângios. Para maiores detalhes, consultar um livro de Ficologia ou de Botânica Geral.
Verificamos, assim, que a alternância de gerações nas rodofíceas apresenta três fases morfofuncionais: uma geração haploide (gametófito) e duas gerações diploides (carposporófito, que vive fixo ao gametófito, e tetrasporófito, de vida livre).
O ciclo trifásico surgiu novamente no ambiente terrestre, entre as briófitas. Nesse grupo de plantas, a alternância de gerações também apresenta três fases: duas gerações haploides (gametófito e protonema, ambas de vida livre) e uma geração diploide (esporófito), que vive fixa ao gametófito e é dependente deste para a sua nutrição e desenvolvimento. O protonema, estrutura multicelular exclusiva das briófitas, resulta da germinação do meiósporo e é responsável pela formação do gametófito (consultar um livro de Botânica ou especializada nas briófitas, para maiores detalhes).
Nas outras embriófitas, a alternância de gerações sofreu várias modificações evolutivas ao longo do tempo, as quais não serão aqui analisadas (ver texto do autor4 para maiores detalhes)
Há um aspecto evolutivamente importante, negligenciado pela literatura, que diz respeito ao desenvolvimento do zigoto. Costuma-se afirmar, em todos os textos científicos e nos livros textos de Botânica, que o embrião, estrutura formada pelo desenvolvimento do zigoto, é uma sinapomorfia das plantas terrestres, denominadas embriófitas exatamente pela presença dessa estrutura multicelular. Desse modo, estaria ausente em todas as algas que apresentam alternância de gerações. No entanto, vale considerar alguns aspectos sobre essa questão. Em Ulothrix, uma alga clorofícea filamentosa, após a formação do zigoto, este não se divide, mas sofre aumento de tamanho, com alongamento e formação de um curto pedúnculo basal que se fixa ao substrato e, então nessa fase, divide-se por meiose formando os meiósporos. Segundo Werbeling & Schwantes (1989) isso seria uma alternância heteromorfa de gerações, mas eu considero que seja uma alternância zigótica de fases nucleares, com modificação do tamanho e forma do zigoto. Embora esses autores tenham discutido um pouco esse aspecto, não ficou esclarecido qual o tipo real de ciclo apresentado por Ulothrix. Nas algas com estrutura cenocítica, em que um cenócito é uma estrutura unicelular multinucleada, em muitos ou em quase todos os casos em que se assinala uma alternância de gerações, ocorreram divisões mitóticas do núcleo, mas sem formação de parede individual. Embora seja um cenócito, ocorreram divisões mitóticas no zigoto e, dessa forma, pode ser considerado como um esporófito (caso de alternância heteromorfa de gerações nas algas sifonáceas foi assinalado para Halicystis). Porém, nas algas sifonocladais, em que há formação de parede delimitando células multinucleadas, há uma multicelularidade mais bem definida, como observado em Cladophora. Nas Phaeophyceae, entretanto, especialmente naquelas com organização parenquimatosa, em que foi assinalada a ocorrência de alternância de gerações, o zigoto ao se dividir mitoticamente, forma uma estrutura multicelular, a qual cresce e se diferencia em um esporófito jovem; nesse caso, essa fase pré-esporofítica poderia ser considerada como uma fase embrionária da alga e, assim, poderia ser denominada embrião. Contudo, não se utiliza essa terminologia para as algas.

c. Alternância gamética de fases nucleares (ciclo diplôntico)

A alternância zigótica de fases nucleares (figura 4C), também conhecida como ciclo diplôntico, caracteriza-se pela ocorrência da meiose no momento da formação dos gametas (meiogametas), células haploides de fusão. Assim, entende-se que o trofonte é diploide e que produz os gametas por divisões meióticas. Nesse ciclo, assim, existem duas fases diploides, o trofonte e o zigoto, e apenas uma fase haploide, restrita aos gametas. Werbeling & Schwantes (1986), no seu bem elaborado tratamento dos ciclos reprodutivos, assinala que o trofonte diploide, resultante da divisão mitótica do zigoto, seria o esporófito. Ontogeneticamente, realmente isso poderia estar correto, havendo apenas a mudança das células produzidas por meiose: gametas, e não meiósporos. Isso poderia ter implicações evolutivas importantes. No entanto, esse trofonte diploide será tratado aqui como um gametófito diploide, uma vez que ele produz apenas gametas por meiose.
A alternância gamética de fases nucleares é assim chamada porque o trofonte diploide alterna o seu número de cromossomos quando forma os gametas haploides, por meiose. Podemos supor que esse ciclo poderia ter derivado do ciclo haplodiplôntico ou alternância de gerações, por supressão da fase produtora de meiósporos, que são células de dispersão, funcionando como amplificação da função do zigoto, uma vez que o desenvolvimento de cada meiósporo resulta na formação de novos gametófitos. Dessa forma, o trofonte diploide, formado pelas divisões mitóticas do zigoto, passa a produzir células de fusão, ou seja, gametas, igualmente pelo mesmo processo de divisão celular: meiose. Isso implica em menor tempo para a formação dos gametas e, consequentemente, para a produção de novos trofontes diploides, nesse caso funcionando como gametófitos. Dessa forma, há maior investimento no processo de reprodução sexuada do que na formação de um maior número de gametófitos por evento de fecundação, como ocorria na alternância de gerações. Pensando nesse ciclo, podemos imaginar que o elemento de dispersão será o próprio zigoto. Esse ciclo ocorre em algumas clorofíceas, feofíceas, xantofíceas e diatomáceas.
Admitindo essa possibilidade de o trofonte diploide ser, ontogeneticamente um esporófito modificado funcionalmente, uma vez que produz gametas e não meiósporos, como apontado por Werbeling & Schwantes (1989), poderíamos supor que a Teoria Homóloga ou de Transformação, que tenta explicar a origem da alternância de gerações no ambiente terrestre, poderia ter algum suporte, uma vez que gametófito e esporófito seriam apenas fases funcionais de um mesmo organismo. Contudo, a Teoria Homóloga não encontra suporte quando se considera que algum grupo de carofíceas é irmão das embriófitas, uma vez que todas as carofíceas são haploides.
Finalizando, podemos verificar que as modificações que ocorreram nos ciclos reprodutivos representam diferentes estratégias de vida, as quais estão relacionadas com a própria evolução dos organismos envolvidos. Em organismos morfologicamente mais complexos, observa-se uma tendência para a redução de algumas das fases morfofuncionais multicelulares, como o gametófito e o esporófito.

NOTAS
1. Bastos, C.J.P. Breve ensaio sobre a evolução do processo reprodutivo. Parte II: do esporo à semente. Série Textos Didáticos (http://cjpbastos.blogspot.com.br/).
2. Bastos, C.J.P. Evolução do meiosporângio nas Embriófitas (Plantas Terrestres). Série Textos Didáticos (http://cjpbastos.blogspot.com.br/).
3. Bastos, C.J.P. Níveis de Organização Morfológica. Série Textos Didáticos (http://cjpbastos.blogspot.com.br/)
4. Bastos, C.J.P. Origem e Evolução das Embriófitas. O começo de uma longa história evolutiva. Série Textos Didáticos (http://cjpbastos.blogspot.com.br/)

LITERATURA CITADA

MARGULIS, L. 2001. O Planeta Simbiótico: uma nova perspectiva da evolução. Rio de Janeiro: Ciência Atual.
QIU, Y.-L., TAYLOR, A.B. & McMANUS, A.H. 2012. Evolution of the cycle in land plants. Journal of Systematics and Evolution 50(3): 171-194.
WERBELING, F. & SCHWANTES, H.O. 1989. Taxionomia Vegetal. Tradução Werner S. Rothschild. São Paulo: EPU.

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Universidade Federal da Bahia
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terça-feira, 11 de outubro de 2016

SÉRIE TEXTOS DIDÁTICOS



BREVE ENSAIO SOBRE A EVOLUÇÃO DO PROCESSO REPRODUTIVO.
PARTE II: DO ESPORO À SEMENTE

Prof. Dr. Cid José Passos Bastos
Universidade Federal da Bahia
Instituto de Biologia
Laboratório de Taxonomia de Briófitas – BrioFLORA


No início era apenas o esporo, depois a semente... Tudo começou com plantas polisporangiadas, relativamente simples, que produziam apenas um tipo de esporos (homosporadas), por meiose. A alternância de gerações já era um processo bem estabelecido no ambiente terrestre.
A alternância de gerações nas plantas terrestres surgiu quando o zigoto não foi liberado no meio ambiente e não sofreu meiose, mas mitoses, produzindo um embrião diploide, o qual começou a ser nutrido pela geração parental (gametófito), processo esse denominado matrotrofia (ver texto anterior, Parte I: Da Duplicação Molecular à União Gamética, para um melhor entendimento), surgindo, assim, o esporófito (Kato & Akiyama 2005; Ligrone et al. 2102). O esporófito é uma novidade evolutiva para as plantas terrestres; essa geração diploide já tinha surgido várias vezes nos organismos clorofilados aquáticos e nos fungos. O desenvolvimento evolutivo do esporófito posterior ao seu surgimento diferiu nos dois diferentes grupos de embriófitas (Embriófita: grupo de plantas terrestres circunscritas com base na presença do embrião): briófitas (monosporangiadas) e traqueófitas (polisporangiadas)[1]
Nas briófitas, o esporófito tem um período de vida curto e é apenas responsável pela formação dos meiósporos, não desenvolvendo nenhuma função vegetativa, possuindo apenas um único esporângio e não desenvolve qualquer tipo de ramo ou apêndice. Já nas traqueófitas, o esporófito alcançou alto nível de desenvolvimento e complexidade, sendo responsável, também, pela função vegetativa, que é mais longa, só posteriormente produzindo os múltiplos esporângios em folhas especializadas. Essa fase vegetativa, interpolada entre a reprodutiva, é uma inovação evolutiva das plantas vasculares (Kato & Akiyama 2005). Para que fosse possível ao esporófito desempenhar as funções de crescimento, nutrição e dispersão (por meio de diásporos), algumas características foram desenvolvidas, culminando em uma estrutura especializada e complexa, formada por um órgão de fixação e absorção (raiz), um órgão axial de condução e sustentação (caule) e por órgãos assimiladores (folhas). Assim, o esporófito nas traqueófitas é ramificado, portando folhas e multiesporangiado (para maiores detalhes ver os artigos de Kato & Akiyama 2005; Gerrienne & Gonex 2011).
Podemos dividir as plantas terrestres (Embriófitas) em dois grandes grupos: aquelas que ainda produzem meiósporos como meio de dispersão, representadas pelas briófitas, licófitas e monilófitas (samambaias), e aquelas que produzem semente, representada pelas gimnospermas e angiospermas. Para o surgimento da semente, uma novidade evolutiva, modificações profundas ocorreram nos processos reprodutivos das plantas terrestres.
As briófitas, no entanto, não estão envolvidas nesse processo, desde que seus esporófitos não portam folhas e nem ramos, apenas um esporângio sustentado por um pedúnculo (nos Filos Bryophyta e Marchantiophyta) ou apenas um esporângio (no Filo Anthocerotophyta), ligado diretamente ao pé (estrutura de ligação entre o esporófito e o gametófito). Mas, a partir das licófitas, é possível traçar uma série de modificações, tanto nas estruturas quanto no próprio processo reprodutivo. Comecemos, assim, por esse grupo de plantas.
As licófitas, quanto ao ciclo reprodutivo, podem ser dividas em dois grupos: as homosporadas e as heterosporadas. As homosporadas produzem um só tipo de esporo, ou seja, esporos do mesmo tamanho que originam gametófitos monoicos. Esses esporos são liberados no ambiente e germinam produzindo o gametófito, o qual é pequeno e efêmero. Este, então, produz os gametângios, ou seja, o anterídio (gametângio masculino) e o arquegônio (gametângio feminino). O gameta masculino, ainda móvel, denominado anterozóide, necessita, assim de meio líquido (água) para que possa alcançar e penetrar o arquegônio e fecundar a oosfera, geralmente única. O zigoto assim originado, ainda no gametófito, pois não é liberado, divide-se mitoticamente e forma o embrião, o qual é nutrido pelo gametófito, desenvolvendo-se em esporófito. Este cresce e torna-se nutricionalmente independente, ramifica-se, atingindo alto grau de diferenciação tissular. Após relativamente longa fase vegetativa, esporângios são produzidos nas folhas, agora denominadas esporofilos. Os esporângios, em geral, são envoltos por uma camada de tecido, denominada indúsio. Nos esporângios, portanto, são formados os meiósporos (esporos produzidos por meiose), os quais são liberados e germinam originando novos gametófitos.
Nas homosporadas, portanto, ainda não se percebe qualquer relação entre o seu processo reprodutivo e a origem da semente. Mas, nas heterosporadas, entretanto, poderemos começar a traçar essa trajetória.
As licófitas heterosporadas[2] produzem dois tipos de esporos: um menor, denominado micrósporo ou andrósporo, que origina o gametófito masculino; outro maior, denominado megásporo ou ginósporo, que origina o gametófito feminino. Como exemplos de licófitas heterosporadas têm-se os gêneros Selaginella e Isoetes.
Comecemos o ciclo de uma licófita heterosporada com a formação dos esporângios, os quais se formam em folhas modificadas, denominadas esporofilos, reunidas em um ramo denominado estróbilo. Nos esporofilos formam-se os microsporângios, que irão produzir, por meiose, os micrósporos, e os megasporângios, que produzirão, por meiose, os megásporos. Mas, nem todas as folhas produzem esporângios; aquelas que só têm função assimiladora são denominadas trofofilos.
No micrósporo forma-se, por divisões mitóticas, o microgametófito, no qual é formado o anterídio que produzem os anterozóides, gametas masculinos flagelados, que são liberados por rompimento da parede do micrósporo. O microgametófito, assim, permanece envolto pela parede do micrósporo. No megásporo ocorre a formação do megagametófito, onde é formado o arquegônio, gametângio feminino que produz a oosfera, gameta feminino imóvel, maior do que o masculino. O megagametófito fica parcialmente envolto pela parede do megásporo. Ressalte-se que ambos, o micrósporo e megásporo são liberados da planta-mãe, ocorrendo o processo de fecundação no ambiente (Rawitscher 1967; Oliveira 1996).
Os anterozóides têm que se deslocar em meio líquido até atingir o arquegônio no megagametófito e fecundar a oosfera no seu interior. O esporófito, nos seus primeiros estádios de desenvolvimento, é parcialmente dependente do gametófito feminino, mas essa dependência é por um período muito curto. Logo se desenvolve, tornando-se independente.
Até esse ponto, ainda se observa a dependência de água para que ocorra o processo de fecundação. Mas, nas gimnospermas, foi dado o primeiro passo para independência da água para que ocorra o processo de reprodução sexuada. Nesse grupo de plantas, ocorrem modificações consideráveis nas estruturas de reprodução, como também no próprio processo reprodutivo.
A principal modificação que culminaria com o aparecimento da semente foi a germinação do megásporo ainda no megasporângio, portanto, na planta-mãe. Assim, o megagametófito se torna dependente do esporófito. Esse estádio foi atingido já no final do Devoniano, em plantas, hoje extintas, denominadas e Pteridospermas. Na época atual, esse processo ocorre nas gimnospermas e angiospermas.
As estruturas reprodutoras nas gimnospermas, masculinas e femininas, são formadas por uma série de esporofilos arranjados espiraladamente, denominadas estróbilos. Diferentemente das angiospermas, nas gimnospermas não se formam os verticilos protetores e, assim, não se costuma denominar de flor a essas estruturas (os estróbilos).
Não serão aqui detalhados os ciclos reprodutivos das gimnospermas e das angiospermas, mas apenas os passos que levaram à formação da semente. Gimnospermas e angiospermas, por suas peculiares estruturas e métodos de reprodução sexuada, são denominadas, em conjunto, de fanerógamas, ou seja, que formam flores, para diferençar das Criptógamas, plantas que não formam flores. Nas fanerógamas, o microgametófito está representado pelo tubo polínico, e o megagametófito pelo saco embrionário.
Nas gimnospermas, o micrósporo, agora denominado de grão de pólen, é transportado pelo vento até os megasporângios, onde germina formando o tubo polínico (microgametófito). No grupo das Cicadófitas e Ginkgófitas, no tubo polínico ainda são diferenciados um anterídio com dois anterozóides pluriflagelados. Nesses grupos, o megasporângio secreta um líquido em uma cavidade, denominada câmara polínica. O megásporo, formado no megasporângio, germina formando o megagametófito (saco embrionário) com alguns arquegônios. Os anterozóides, liberados do tubo polínico, deslocam-se nesse líquido até penetrarem o megagametófito e os arquegônios, fecundando a oosfera. Ocorrendo a fecundação, forma-se o embrião. Nos demais grupos de Gimnospermas, Coníferas e Gnetíneas, no tubo polínico já não se formam anterozóides, mas sim núcleos gaméticos; assim, o tubo polínico cresce e penetra o megagametófito, colocando os núcleos gaméticos masculinos diretamente em contato com os arquegônios (Rawitscher 1967; Oliveira 1996).
Nas angiospermas, a redução do megagametófito é mais acentuada. Este está representado por apenas um conjunto de células, e não mais encontramos arquegônios. As células que compõem o megagametófito ou saco embrionário das angiospermas são derivadas da germinação do megásporo: na parte apical do megásporo ficam três núcleos, que em geral estão envoltos por membranas, formando-se três células, uma delas será a oosfera e as outras duas, as sinérgides; as três células do lado oposto, sem função determinada, denominam-se antípodas. Na parte central, existem dois núcleos, que são os núcleos polares, os quais serão fecundados por um dos núcleos gaméticos do tubo polínico (Rawitscher 1967; Oliveira 1996).
Nesse ponto, é necessário chamar a atenção para algumas modificações estruturais que ocorreram, e com mais evidência no megasporângio. Os grãos polínicos, na verdade, representam não apenas os micrósporos, mas já carrega no seu interior o microgametófito em desenvolvimento. O megasporângio, nas gimnospermas e angiospermas, é denominado óvulo ou, mais propriamente, rudimento seminal. Este é formado por um ou dois tegumentos e uma abertura, denominada micrópila, por onde penetra o tubo polínico, e pelo nucelo, o qual é propriamente, o megasporângio. O núcleo da célula mãe do megásporo sofre meiose, formando uma tétrade de núcleos, dos quais três degeneram, restando apenas um, o qual é, propriamente, o megásporo. Esse núcleo restante sofre divisões mitóticas sucessivas, formando, nas gimnospermas, os arquegônios e várias células vegetativas, constituindo o megagametófito; nas angiospermas, não se formam arquegônios, mas apenas os núcleos que compõem o saco embrionário ou megagametófito, variando de oito a mais núcleos (Rawitscher 1967; Oliveira 1996).
A semente, assim, seria o resultado do desenvolvimento dessa estrutura após ter ocorrido o processo de fecundação. Os tegumentos que envolvem o megasporângio formam os tegumentos da semente (testa e tegmen). A semente leva no seu interior o embrião. Assim, o que é liberado pela planta-mãe, não é o megásporo, como nas licófitas e monilófitas heterosporadas, mas sim a semente.
Modificações também ocorreram nos esporofilos, de forma mais acentuada nas angiospermas. Nesse grupo de plantas, essas estruturas não mais são reconhecidas com tais, em razão de profundas alterações que sofreram. Os esporofilos das angiospermas, em geral, estão protegidos por um grupo de estruturas foliares modificadas, as quais constituem os verticilos protetores: a corola, formada por pétalas, e o cálice, formado por sépalas, constituindo, assim, a flor típica de uma angiosperma. Nas gimnospermas, essas estruturas estão ausentes.
Nas angiospermas, os esporofilos que portam os microsporângios constituem os estames, no seu conjunto denominado androceu; o filete é o esporofilo propriamente dito, e as anteras são os microsporângios. Os esporofilos que portam os megasporângios são denominados de carpelos; por dobramento ou enrolamento do carpelo (ou esporofilo) e posterior soldadura de suas margens, forma-se o ovário, no qual estão inseridos os megasporângios; o ovário prolonga-se em uma estrutura alongada (estilete), no ápice da qual forma-se uma região receptora do grão de pólen (estigma); juntos, ovário e estigma constituem o gineceu. Os megasporângios também sofreram alguma modificação, pois estão envoltos por tegumentos com uma abertura; denomina-se óvulo ou rudimento seminal, ao conjunto dos tegumentos e megasporângio (o nucelo) por eles envolvidos. O desenvolvimento do óvulo, após a fecundação, é que forma a semente. O fruto, estrutura que só aparece nas angiospermas, é o resultado do desenvolvimento do carpelo ou carpelos (os esporofilos) (Rawitscher 1967; Oliveira 1996).
Podemos resumir o processo da origem da semente nos eventos delineados a seguir:
A – Surgimento da heterosporia.
B - Permanência e germinação do megásporo na planta-mãe, no caso, o esporófito.
C - processo de união gamética ocorrendo no megagametófito feminino, formado pela germinação do megásporo, ainda na planta-mãe.
D - Desenvolvimento, após a fecundação, do megasporângio e dos tegumentos que o envolvem (rudimento seminal ou óvulo), formando a semente, que carrega o embrião e os tecidos que o irão nutrir (endosperma).
O embrião, encerrado no interior da semente, fica em estado dormente aguardando as condições propícias ao seu desenvolvimento, protegido, assim, das condições ambientais adversas. A semente, assim, representa um grande avanço evolutivo das plantas terrestres.  Além de propiciar proteção à planta em desenvolvimento (embrião), ainda permite a sua disseminação, por vários meios, abióticos e bióticos, ampliando a sua área de distribuição, desde que podem ser levadas a consideráveis distâncias do local onde se encontra a planta-mãe.
Podemos observar, após esse estudo, que nas plantas terrestres, a partir das licófitas, ocorreu sensível redução da fase gametofítica e grande desenvolvimento da fase esporofítica. A partir das gimnospermas, essa redução se tornou muito mais acentuada, com o gametófito feminino sendo formado no próprio esporângio, uma vez que não houve liberação do megásporo, culminando com a formação e liberação da semente, e não mais do megásporo, como ocorria nas licófitas e monilófitas heterosporadas.
Assim, verificamos que ocorreu uma marcada alteração no ciclo haplodiplôntico nas fanerógamas, em que e a geração gametofítica sofreu sensível redução, tornando-se inteiramente dependente da geração esporofítica, a qual se tornou dominante e morfologicamente diversificada. Qiu et al. (2012) faz uma ótima análise da evolução do ciclo de vida nas plantas terrestres (embriófitas).

Literatura consultada

GERRIENNE, P. & GONEZ, P. 2011. Early evolution of life cycles in embryophytes: A focus on the fossil evidence of gametophyte/sporophyte size and morphological complexity. Journal of Systematics and Evolution 49(1): 1-16.
KATO, M. & AKIYAMA, H. 2005. Interpolation hypothesis for origin of the vegetative sporophyte of land plants. Taxon 54(2): 443-450.
LIGRONE, R., DUCKETT, J.G. & RENZAGLIA, K.S. 2012. Major transitions in the evolution of early land plants: a bryological perspective. Annals of Botany 109: 851-871.
OLIVEIRA, E.C. 1996. Introdução à Biologia Vegetal. São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo.
RAWITSCHER, F. 1967. Elementos Básicos de Botânica: introdução ao estudo da Botânica. 5º Edição. São Paulo: Companhia Editora Nacional.
QIU, Y.-L., TAYLOR, A.B. & MCMANUS, H.A. 2012. Evolution of the life cycle in land plants. Journal of Systematics and Evolution 50(3): 171-194.


[1] Para efeito de simplificação, não serão considerados os grupos taxonômicos.
[2] Monilófitas heterosporadas são poucas (Salviniales) e não serão tratadas aqui. O ciclo de vida das monilófitas homosporadas é funcionalmente idêntico ao das licófitas homosporadas.
SÉRIE TEXTOS DIDÁTICOS: ANO 2016



EVOLUÇÃO DO MEIOSPORÂNGIO NAS EMBRIÓFITAS (PLANTAS TERRESTRES)

Prof. Dr. Cid José Passos Bastos
Universidade Federal da Bahia
Instituto de Biologia
Laboratório de Taxonomia de Briófitas – BrioFLORA
I - CONSIDERAÇÕES GERAIS

                Meiosporângio é um tipo de esporângio (estrutura produtora de esporos) que produz esporos através de divisão meiótica, diferentemente do mitosporângio, que forma os esporos por mitose. O meiosporângio aparece tanto no ciclo haplôntico, nesse caso representado pelo zigoto, quanto no ciclo haplodiplôntico (alternância de fases nucleares ou de gerações), sendo formado no esporófito. Como já pode ser percebido, o meiosporângio só se forma após a ocorrência de fusão gamética (fecundação) ou por fusão de células vegetativas (somatogamia, de ocorrência apenas nos fungos basidiomicetos). Já o mitosporângio está relacionado a processos de multiplicação vegetativa (reprodução assexuada).
                Nas algas, especialmente nas clorofíceas e carofíceas que apresentam o ciclo haplôntico, o meiosporângio está representado pelo zigoto, o qual sofre meiose produzindo meiozoósporos, que irão formar os novos gametófitos (fase haploide produtora de gametas). Nas algas que apresentam o ciclo haplodiplôntico, o meiosporângio é uma estrutura formada no esporófito (fase diploide produtora de esporos). A forma e localização do meiosporângio, assim como o tipo de meiósporo formado (se meiozoósporos ou aplanósporos) variam conforme o grupo de algas.
                As Embriófitas (plantas terrestres) apresentam ciclo haplodiplôntico heteromorfo, cuja fase dominante pode ser o gametófito, como encontrado em todas as linhagens das briófitas, ou o esporófito, como nas traqueófitas (plantas vasculares). Nessas plantas, o meiosporângio sofreu profundas modificações ao longo do tempo evolutivo, culminando, nas plantas atuais, no ramo floral encontrado nas angiospermas.

II – O MEIOSPORÂNGIO DAS PRIMEIRAS PLANTAS TERRESTRES

                A colonização do ambiente terrestre (terrestrialização) pelas plantas foi um dos principais eventos evolutivos ocorridos no Planeta Terra. Como resultado dessa colonização, ocorreram profundas alterações na paisagem do Planeta, assim como em vários processos geomorfológicos e climáticos. Além disso, condicionou diversificação de vários grupos de organismos, especialmente dos metazoários e, possivelmente também, deve ter influenciado de alguma forma a diversificação dos fungos. Mas, essa colonização e ocupação de diversos hábitats no ambiente terrestre só foram possíveis com a dispersão, propiciada, principalmente, pelos meiósporos produzidos pelo esporófito. Contudo, o esporófito, desde as primeiras plantas terrestres, sofreu várias modificações na sua morfologia e funcionalidade, resultando no amplo domínio das angiospermas, plantas que apresentam os mais variados padrões morfofuncionais dos esporófitos.
                Mas, como deve ter sido o esporófito e, consequentemente, o meiosporângio das primeiras plantas terrestres? Não existem registros fósseis que assegurem como eram esses esporófitos e nem os gametófitos. Os fósseis mais abundantes estão representados por criptósporos, mais comumente esporos simples ou em díades ou tétrades (Strother 2016), indicando que foram produzidos por meiose. Esse fato seria uma evidência inequívoca da ocorrência de alternância de gerações no ambiente terrestre. Além disso, de acordo com Strother (2016), a ultraestrutura da parede lamelada desses criptósporos parece ser homóloga àquela encontrada nas Sphaerocarpales e em Haplomitrium (Marchantiophyta), e há evidências de que alguns desses criptósporos se desenvolveram através de endosporogênese (Strother 2016), como em muitas hepáticas (Marchantiophyta) atuais.
Para uma análise dessas primeiras plantas terrestres, devemos nos reportar ao seu grupo irmão, aquele que compartilha o mesmo ancestral comum mais recente. Evidências oriundas de várias filogenias recentes (Ruhfel et al. 2014) apontam as carofíceas e, entre essas, as Zygnematophyceae, ou um clado formado por Zygnematophyceae + Coleochaetophyceae, como o provável grupo irmão das plantas terrestres. Admitindo essa hipótese, temos que considerar que as algas carofíceas apresentam ciclo haplôntico e que as plantas terrestres apresentam ciclo haplodiplôntico. Dessa forma, admite-se que ocorreu uma modificação do ciclo haplôntico em haplodiplôntico. Tal modificação foi também discutida em outro texto elaborado pelo presente autor[1].
                Embora não se conheça como poderia ter sido o ancestral direto das primeiras plantas terrestres, bem como não se saiba como seria exatamente as primeiras populações; podemos, no entanto, reconhecer algum padrão ancestral, especialmente em relação ao esporófito, nas briófitas atuais, grupo de plantas que primeiro divergiu no ambiente terrestre. Contudo, há alguma evidência fóssil apontando para um estádio transicional, o qual poderia representar o padrão ancestral das primeiras plantas terrestres. Gerrienne & Gonez (2011) apontam para a possibilidade de que o passo inicial para a terrestrialização possa ser ilustrado por Agamachates casearius Taylor & Strother, do Cambriano, representado por um pacote sinecosporal (grupo de esporos contidos em um envelope delimitado por uma parede) contendo esporos em díades e alguns em tétrades; de acordo com Taylor & Strother (2009), as díades podem ter precedido as tétrades, indicando um estágio transicional na evolução da esporogênese em plantas, quando, então, a meiose se tornou mais coordenada e sincrônica.
                As briófitas atuais, entretanto, com suas três linhagens (Marchantiophyta, Bryophyta e Anthocerotophyta) parecem representar o estádio ancestral das primeiras plantas terrestres já bem diferenciadas. Nesse grupo de plantas, o esporófito cresce sobre o gametófito e permanece fixo a este durante o seu curto tempo de vida, sendo, assim, ao menos parcialmente dependente do gametófito para a sua sobrevivência. O esporófito nas briófitas é monosporangiado, uma vez que ele não é ramificado e está representado, ao menos em Marchantiophyta e Bryophyta, por um pé haustorial que o liga ao gametófito, um pedúnculo ou seta (eixo axial vegetativo áfilo) e um único esporângio (meiosporângio) no ápice; em Anthocerotophyta, o esporófito não apresenta seta, ou seja, o eixo axial vegetativo, mas apenas um esporângio alongado. Contudo, esse esporófito apresenta crescimento contínuo em razão da presença de um meristema basal persistente, e é clorofilado, o que lhe permite certa independência nutricional em relação ao gametófito.
                O meiosporângio das briófitas, em qualquer uma das linhagens é, conceptual e funcionalmente, um homosporângio, ou seja, um esporângio que produz um único tipo de esporo. Embora alguns musgos (Bryophyta) possam produzir esporos com tamanhos desiguais, um menor, outro um pouco maior, porém, esse fato não pode ser considerado como uma heterosporia, uma vez que ambos são produzidos por um mesmo meiosporângio. No caso de uma verdadeira heterosporia, dois tipos de meiosporângios são formados, cada um deles produzindo um tipo de esporo. Assim, no caso das briófitas, trata-se apenas de anisosporia. No caso das briófitas com anisosporia, o esporo menor desenvolve gametófito masculino e o esporo maior, gametófito feminino.
                Entre as plantas terrestres, os meiosporângios das briófitas não estão associados a folhas, em razão da ausência dessa estrutura no esporófito, que também não se ramifica e por isso apresenta apenas um único meiosporângio. Diferentemente das traqueófitas, o tecido esporogênico nas briófitas desenvolve-se ainda no embrião, mesmo após a diferenciação do eixo vegetativo axial (seta), como ocorre entre as Bryophyta e Marchantiophyta. Contudo, algumas linhagens basais de Bryophyta, como Sphagnopsida e Andreaeopsida, não desenvolvem seta, sendo o meiosporângio elevado por um pseudopódio, estrutura gametofítica, portanto, haploide.
                O modo de deiscência do meiosporângio (mecanismo de abertura do meiosporângio) varia entre as linhagens das briófitas. Em Bryophyta, aqueles que apresentam deiscência (musgos estegocárpicos), esta pode ser valvar ou helicoidal simples, como em algumas linhagens basais, ou ser opercular, como na maioria. Nos musgos cujo meiosporângio é indeiscente (sem mecanismo de abertura, os musgos cleistocárpicos), os meiósporos são liberados mediante rompimento da parede do meiosporângio. Nos musgos com deiscência opercular, pode ocorrer uma estrutura situada na periferia da boca ou estômio do meiosporângio, denominada peristômio. Essa estrutura é constituída de elementos denominados dentes. Cada dente do peristômio pode ser formado por uma única célula alongada (peristômio nematodonte), ou por uma (peristômio haplolepídeo) ou duas colunas (peristômio diplolepídeo) de células; nesse caso, denomina-se peristômio artrodonte. Em ambos os casos, os dentes do peristômio são formados por células mortas na maturidade, restando apenas as suas paredes verticais (Goffinet et al. 2009). O peristômio artrodonte pode apresentar um único anel de dentes (peristômio simples) ou em dois anéis de dentes (peristômio duplo). O peristômio apresenta movimentos higroscópicos que expulsa a massa de esporos expondo-a ao ar, já que o modo principal de dispersão é através do vento (anemofilia). Para maiores detalhes consultar obra sobre morfologia de briófitas.

III – O MEIOSPORÂNGIO DAS PRIMEIRAS TRAQUEÓFITAS (POLISPORANGIÓFITAS)

                As primeiras traqueófitas, genericamente denominadas polisporangiófitas devido aos seus múltiplos esporângios em razão das ramificações dicotômicas do eixo axial aéreo, apresentavam os seus meiosporângios no ápice dos ramos, como em muitas riniófitas e táxons basais às licófitas, como Cooksonia e táxons relacionados. Para uma melhor análise dos meiosporângios das primeiras traqueófitas, temos que considerar a forma, a deiscência e a posição dos meiosporângios, pois mudanças evolutivas ocorreram nesses três atributos.
                Em relação à forma, distinguem-se os seguintes tipos de meiosporângios: (1) Cilíndrico, como em Horneophyton, podendo possuir uma columela; (2) Fusiforme, como na maioria das riniófitas; (3) Elipsoidal, como em algumas riniófitas; (4) Espatulado, como alguns táxons relacionados à riniófitas (senso lato); (5) Reniforme, como em Cooksonia e todas as licófitas, atuais e extintas. Com relação à deiscência, observa-se que as primeiras traqueófitas apresentavam três tipos de deiscência: (1) Múltipla espiral, como em algumas riniófitas; (2) Longitudinal, como na maioria das riniófitas; (3) Transversal, como em Cooksonia e táxons relacionados, e nas licófitas. Vale ressaltar que os táxons com esporângios reniformes e espatulados apresentavam deiscência transversal, diferentemente daqueles que tinham esporângios fusiformes, cuja deiscência era longitudinal ou espiralada (Kenrick & Crane 1997).
 Considerando agora a posição do meiosporângio, todas as riniófitas, Cooksonia e táxons relacionados, apresentavam os seus meiosporângios em posição apical. No entanto, todas as licófitas, incluindo os táxons basais já extintos, pertencentes à Zoosterophyllales, possuíam os seus meiosporângios em posição lateral nos ramos. Dessa forma, pode ser assinalado uma grande mudança evolutiva que definiu a separação entre as licófitas e as riniófitas e táxons relacionados: a posição do meiosporângio, que passou de apical (nas riniófitas e táxons relacionados) para lateral (em todas as licófitas, extintas e atuais).

IV – O MEIOSPORÂNGIO DAS TRAQUEÓFITAS: HOMOSPORIA E HETEROSPORIA

                Todas as riniófitas e táxons relacionados, bem como as licófitas basais (Zoosterophyllales e Lycopodiales) são homosporadas, ou seja, apresentam homosporângios, os quais produzem apenas esporos de um único tipo, os quais irão desenvolver gametófitos monoicos, como se observa nas licófitas basais atuais e na maioria das monilófitas (samambaias). Provavelmente, os gametófitos bem desenvolvidos e, aparentemente, de vida livre de muitas riniófitas e táxons relacionados, eram monoicos.
A homosporia é, então, definida pela presença de meiosporângios (homosporângios) que produzem apenas um tipo de meiósporo. No caso, o meiósporo (homósporo) desenvolverá gametófito monoico, ou seja, gametófito que produz tanto anterídios (gametângios masculinos) quanto arquegônios (gametângios femininos). A homosporia ocorre em todas as Lycopodiales e na maioria das monilófitas. A heterosporia surgiu cedo na evolução das plantas terrestres, uma vez que está presente nas licófitas, grupo de traqueófitas atuais que primeiro divergiu. A heterosporia, nesse grupo, surgiu nas Selaginellales e Isoetales, sendo que as Lycopodiales (basais) são homospóricas.
                               A heterosporia é definida pela presença de dois tipos de meioesporângios (heterosporângio): (1) Microsporângios, que formam grande número de esporos pequenos (micrósporos). Esses micrósporos desenvolverão gametófitos masculinos; (2) Macrosporângios ou Megasporângios, que formam pequeno número de meiósporos grandes, denominados megásporos ou macrósporos, os quais desenvolverão gametófitos femininos. A heterosporia ocorre nas Selaginellales e Isoetales (licófitas), mas nas monilófitas (grupo irmão das espermatófitas) surgiu apenas nas Salviniales, grupo de samambaias aquáticas. Interessante é que o heterosporângio surgiu em todas as espermatófitas. Nesse grupo, sofreu intensas modificações, especialmente nas angiospermas.
                A heterosporia passou a ser dominante a partir das espermatófitas e táxons relacionados, já extintos. A ocorrência de heterosporia permitiu o surgimento das flores e da semente, através de profundas modificações que ocorreram nos microsporângios, nos megasporângios e nos respectivos esporofilos. O heterosporângio tem grande importância evolutiva, não só porque surgiu inicialmente nos grupos mais derivados das licófitas, mas também pelo fato de que propiciou o surgimento da semente. Sobre esse tema, consultar o texto escrito pelo autor[2].
                A história evolutiva do meiosporângio a partir das plantas heterosporadas é bastante complexa, incluindo modificações na forma e localização, bem como de suas folhas associadas, microsporofilos e megasporofilos. Nas licófitas, os heterosporângios estão agrupados em um mesmo eixo, portanto, o estróbilo possui tanto microsporângios, subtendidos por microsporofilos, quanto megasporângios, subtendidos por megasporofilos. Contudo, já nas espermatófitas, mesmo nos grupos fósseis a elas relacionados, observa-se já uma modificação na distribuição espacial dos heterosporângios: ramos portando apenas microsporofilos com microsporângios e ramos portando apenas megasporofilos e megasporângios; dessa forma, observam-se já estróbilos masculinos e estróbilos femininos. Esse modelo já pode ser observado em plantas fósseis, tais como Crossotheca e Caytonia, ambas do Devoniano Superior, e nas gimnospermas atuais (Bresinsky et al. 2014). Contudo, essa estrutura em estróbilo já sustentava rudimentos seminais ou óvulos, que nada mais são do que megasporângios envolvidos por tegumentos.
                A origem do óvulo ou rudimento seminal, especialmente dos tegumentos, ainda é discutida. São admitidas duas teorias para a origem do rudimento seminal: (1) Teoria dos Telomas, que preconiza que o rudimento seminal teve origem a partir do concrescimento de um sistema de eixos vegetativos e esporangiais, em que a parte vegetativa teria se desenvolvido nos tegumentos em torno de um único megasporângio funcional; (2) Teoria Neosinangial, a qual postula que o rudimento seminal teria se originado por progressiva esterilização e concrescimento (fusão) de todos os megasporângios, exceto um que permaneceu funcional (Bresinsky et al. 2012). Considerando a disposição dos esporângios em um sistema de eixos portadores apenas de esporângios, como encontrados em plantas fósseis, tais como Tetraxylopteris e Aechaeopteris, ambos os gêneros do Devoniano Médio, parece que a Teoria Neosinangial é a mais provável (Bresinsky et al. 2012). Em algumas outras plantas fósseis, os rudimentos seminais estavam distribuídos isoladamente (como em Genomosperma) ou em grupos (como em Calathospermum) e apresentavam um tegumento lobado no ápice, denominado cúpula (Bresinsky et al. 2012).
                Em relação aos microsporângios, observa-se que em plantas fósseis, tais como Lyginopteris e Crossotheca, por exemplo, os microsporângios eram dispostos em grupos radiais e muitas vezes concrescidos uns aos outros (Bresinsky et al. 2012).
                Nas angiospermas, entretanto, essa organização em estróbilo já não é mais reconhecida, sendo os ramos esporangiais dispostos em verticilos. Contudo, algumas gimnospermas fósseis como, por exemplo, em Williamsoniella, uma planta do Jurássico, observa-se já uma tendência para a disposição verticilada dos ramos esporangiais; os microsporofilos portando microsporângios se localizam logo abaixo do receptáculo ovular, portando vários megasporofilos escamiformes e megasporângios, ou mais propriamente, rudimentos seminais; toda essa estrutura verticilada está protegida por brácteas (ver Bresinsky et al. 2012).
Existem duas teorias ou hipótese para a origem da flor das angiospermas: (1) Teoria Euantial, a qual preconiza que o ancestral das angiospermas já possuía flores hermafroditas, ou seja, um sistema com ramos microsporangiais e megasporangiais, e que essa flor, assim, seria um sistema monoaxial com microsporofilos e megasporofilos; (2) Teoria Pseudantial, a qual postula que a flor teria se originado a partir da condensação de um sistema de eixos (eixos microsporangiais e eixos megasporangiais) com eixo principal e eixos laterais (Bresinsky et al. 2012). A Teoria Euntial parece ser a mais aceita, uma vez que um gênero fóssil, Caytonia, oferece um modelo que reflete essa teoria; Caytonia possui microsporofilos e megasporofilos pinados em flores possivelmente hermafroditas, sendo que os megasporofilos consistiam em uma raque com cúpulas laterais e microsporofilos também pinados, portando grupos laterais com sacos polínicos; os carpelos poderiam ter sido originados da modificação da raque em uma estrutura plana que envolveu os rudimentos seminais, e os microsporofilos podem ter sofrido redução a um estilete com dois sinângios e dois sacos polínicos (Bresinsky et al. 2012). Para maiores detalhes sobre ambas as teorias, consultar obras específicas que tratam da evolução da flor.
                A história evolutiva dos meiosporângios, assim, se continua com o surgimento da flor, órgão que porta microsporofilos modificados (filete) que sustenta sinângios (anteras), e megasporofilos altamente modificados que protegem e envolvem os megasporângios, em uma estrutura completa denominada ovário. Apresenta, também, um conjunto de verticilos vegetativos modificados, o cálice e a corola, cuja função ultrapassa a simples proteção. Para maiores detalhes consultar obras específicas sobre evolução e morfologia floral.

REFERÊNCIAS

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Bresinsky, a., Körner, C., Kadereit, J.W., Neuhaus, G. & Sonnewald, U. 2012. Tratado de Botânica de Strasburger. Tradução: Alessandra Fidelis. 36 ed. Porto Alegre: Artmed.
Gerrienne, P. & Gonez, p. 2011. Early evolution of life cycle in Embryophytes: A focus on the fossil evidence of gametophyte/sporophyte size and morphological complexity. Journal of Systematic and Evolution 49(1): 1-16.
Kenrick, P. & Crane, P.R. 2007. The origin and early diversification of land plants. A cladistic study. Smithsonian Institution Press.
Ruhfel, B.R., Gitzendanner, A., Soltis, P.S., Soltis, D.E. & Burleigh, J.G. 2014. From algae to angiosperms – inferring the phylogeny of green plants (Viridiplantae) from 360 plastids genomes. BMC Evolutionary Biology 14: 23 (http://www.biomedcentral.com/1471-2148/14/23).
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[1] Bastos, C.J.P. Origem e Evolução das Embriófitas. O Começo de uma Longa História Evolutiva. (cjpbasto.blogspot.com.br)
[2] Bastos, C.J.P. Breve Ensaio sobre a Evolução do Processo Reprodutivo: Do esporo à semente. (cjpbasto.blogspot.com.br)